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四溴双酚A（TBBPA）是一种被广泛应用于电子电气产品生产的阻燃剂添加物. 在废弃电子产品或电器的拆解和回收过程中，添加型的TBBPA及重金属（包括铜、镉、锌等）易进入土壤环境中造成复合污染[1-3]. Wang等[1]的研究表明，电子垃圾回收站土壤中TBBPA、铜（Cu）、镉（Cd）、和锌（Zn）浓度分别高达0.65、2968、2088、11.5 mg·kg−1. 同时污染会向周边农田和河流底泥扩散，危害农业生产安全[4-5].
有研究报道了TBBPA在土壤、底泥、水体等环境中易发生生物降解转化作用，但较难发生彻底矿化[6]. 在厌氧微生物作用下，TBBPA脱溴形成双酚A（BPA），BPA在好氧条件下容易发生C链氧化断裂和苯环开环等反应，最终彻底矿化为CO2 [7-10]. 硝化污泥中的TBBPA降解和代谢则主要包括四个方面：1）经还原脱溴形成BPA；2）经氧化断裂形成各类极性代谢产物；3）经原位取代形成硝基衍生物；4）经甲基化生成持久性更强的甲基醚衍生物[11]. 在好氧土壤环境中TBBPA主要以生成极性代谢产物和甲基醚衍生物为主，其中甲基醚衍生物的生物毒性要低于TBBPA母体和其极性产物，是蚯蚓对抗TBBPA毒性的重要手段[12-13]. 此外，基于14C放射性示踪技术的研究发现土壤和底泥中30%—70%TBBPA会形成不可提取的结合残留，从而降低其环境暴露风险[6, 13-14].
有研究表明重金属可以通过直接或间接作用影响有机污染物的生物降解和吸附等行为：1）重金属离子可以和有机物上的羟基或氨基等活性官能团发生络合作用，直接影响有机污染物的形态和化学结构[15-17]；2）重金属离子与土壤有机质发生络合或吸附作用，进而影响溶解态有机质团聚或竞争有机质上的吸附位，间接影响土壤中有机污染物的吸附行为 [18-21]；3）重金属刺激或抑制土壤微生物活动，间接影响有机污染物的生物降解转化过程[22-25]. TBBPA作为一种含两个酚羟基且常与重金属同时进入土壤环境的污染物，有必要深入研究重金属离子对TBBPA降解转化行为的影响，以正确评价TBBPA在土壤环境的持久性和生物有效性.
因此，通过14C放射性示踪技术，研究了3种重金属（Cu、Cd和Zn）在不同浓度水平对两种典型土壤（乌栅土和红壤）中14C-TBBPA降解转化、矿化、不可提取态残留形成等环境行为的影响.
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本研究采用的乌栅土和红壤两种土壤分别来自于中国科学院常熟农业生态实验站和江西省南昌市市郊林地. 两种土壤的pH值、有机碳含量和对应受试重金属本底浓度等信息详见表1和表2. 为保证实验中土壤微生物活性，实验开始前将土壤水分保持在最大持水量培养一周时间，然后再经自然风干后过20目筛（<1 mm）备用.
14C标记的TBBPA是14C-苯酚合成而来，合成步骤包括：1）14C-苯酚经缩合反应生成14C-BPA；2）14C-BPA经溴离子卤化反应生成14C-TBBPA，最终产品的比活度为1.48 GBq·mmol−1，纯度>99% [13]. 由于合成的14C-TBBPA比活度较高而化学浓度较低，因此实验中需将14C-TBBPA与非标记的TBBPA（购自Sigma公司，纯度为99%）混合使用，以达到实验所需的化学浓度. 14C-苯酚购自ARC公司（American Radiolabeled Chemicals Inc., US）. 重金属均为相应的二价阳离子氯化物，采购自Sigma公司.
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实验为基于灭菌处理、重金属处理和重金属浓度水平等3个影响因子的两两正交设置. 土壤灭菌的方式采用121 °C湿热灭菌法，重金属种类的选择参考了电子产品中典型的Cu（Ⅱ）、Zn（Ⅱ）和Cd（Ⅱ）. 综合考虑实验用土中各重金属的浓度背景和离子强度效应关系研究需要，实验中重金属摩尔浓度水平分别为0、500、6000 μmol·kg−1干土重，换算为各离子浓度为31.7 mg·kg−1和381.2 mg·kg−1的Cu、32.7 mg·kg−1和392.3 mg·kg−1的Zn以及56.2 mg·kg−1和674.5 mg·kg−1的Cd. Cu和Zn处理的低浓度处理低于农业用地土壤污染风险标准，高浓度处理则介于农用地污染风险标准和居住用地污染风险标准，即对农产品存在风险但不对人类健康产生直接风险. 本实验用Cd浓度水平过高，仅作为与其他两种重金属做效应对比，其对应污染浓度水平的实验设置详见“1.3 实验二设置：低浓度水平Cd2+对TBBPA归趋的影响”.
实验将2 mL 14C-TBBPA的甲醇溶液（化学浓度=711.7 μg·mL−1；放射性浓度=6.39 MBq·mL−1）加入1 kg风干的受试土壤中，使土壤中TBBPA浓度达到0.9 mg·kg−1和3.7 kBq·g−1干土重. 混合均匀后，取0.5 g左右混合后土壤测定其混合均匀度为96% ± 4%（n = 15）. 土壤培养实验在100 mL玻璃试管中进行，其内含4 g混合有14C-TBBPA的土壤，在加水培养前土壤静置过夜待其中甲醇完全挥发. 然后，加入重金属离子溶液至土壤含水达到60%最大持水量和相应的重金属浓度水平. 最后，试管采用橡胶塞和封口膜密封，在24 °C恒温恒湿条件下开始密闭培养. 密闭培养期间由14C-TBBPA彻底矿化而产生的14CO2则通过悬挂在橡胶塞底部的小瓶中的1 mL 1 mol·L−1NaOH溶液进行吸收. 培养过程中每24 h打开塞子10 min以补充实验中消耗的空气和氧气. 土壤样品在第60 d被破坏性取出，冻干后待后续处理.
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本实验主要研究较低浓度水平下Cd2+对TBBPA归趋动力学的影响. 实验同时设置了Na+作为离子对照组. 实验中Cd摩尔浓度分别为0、5、20、100、500 μmol·kg−1，浓度水平涵盖略高于农业用地风险标准值到略低于工业用地风险标准. 对于Na对照组浓度设置包括0、10、40、200、1000 μmol·kg−1，用于保证二者添加的离子强度基本相同. 实验培养设置与实验一相同，动力学研究的采样时间分别设置在第0、6、12、18、30、60 d.
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土壤样品逐步经过纯水提取和有机溶剂提取以表征其中TBBPA及其衍生物的生物可利用性[26]，提取方法主要包括：1）在水土比为10:1条件下，用MiliQ超纯水提取3次，所有提取液中14C含量即为水可提取态TBBPA及其衍生物；2）在有机溶剂：土壤为4:1条件下，用色谱级甲醇提取3次，所有提取液中14C含量即为有机可提取态TBBPA及其衍生物；3）有机溶剂提取后土壤中剩余的14C-TBBPA称为不可提取态残留.
样品分析参考以往的研究[13]，利用高效液相色谱（Agilent HPLC series 1100 system）联用14C液体闪烁计数检测器（RAMONA Star; Raytest, Straubenhardt, Germany）对有机可提取态14C-TBBPA中的母体化合物及其代谢产物进行定性定量分析；利用液体闪烁计数仪（LS6500, Beckman Coulter, USA）对所有液体样品进行定量分析. 固体样品通过氧化燃烧仪（OX-500; Zinsser Analytic, Germany）制备成液体样品后进行定量分析.
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数据显著性分析方法为T检验或单因素方差分析（ANOVA），采用SPSS软件进行分析.
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经过60 d培养，乌栅土和红壤中TBPPA分别有7.2% ± 0.5%和0.5% ± 0.1%被彻底矿化为CO2（图1）. 有研究报道在某砂质土壤中培养143 d，19.6%的TBBPA被矿化，而经活性污泥处理31 d 后17%的TBBPA被矿化 [27-28]. 本实验中TBBPA在红壤中的矿化率远低于乌栅土和以往研究，这可能是由于红壤中碳氮等营养元素含量过低，不利于微生物生长进而影响了其对TBBPA的降解转化. 总体而言，TBBPA属于典型的持久性污染物，在土壤环境中较难被矿化.
同时，重金属还会进一步抑制土壤中TBBPA的矿化作用，且抑制效应随重金属浓度增加而变得显著（P<0.05）. 以Cd（Ⅱ）为例，当乌栅土中Cd浓度低于100 μmol·kg−1时（低于国家建设用地筛选值），其对TBBPA的矿化不产生显著影响（P>0.05；图2）；当高于500 μmol·kg−1时（介于农业用地风险标准值到工业用地风险标准之间），其对TBBPA的矿化影响逐步显著（P<0.05）. 当土壤中重金属摩尔浓度水平达到6000 μmol·kg−1时，Cu、Zn、Cd对乌栅土中矿化作用分别降低了60%、69%、86%；对红壤中矿化作用分别降低了34%、30%、44%. 在红壤中较低的抑制作用可能是由于红壤中的不定形铁与重金属离子发生离子交换作用，从而降低重金属有效性[29-31]. 尽管相同摩尔浓度水平下，Cd相较于Cu和Zn对TBBPA具有更强的抑制作用，而真实土壤环境中Cu和Zn含量通常高出Cd浓度2—3个数量级，如将6000 μmol·kg−1 Cu和Zn处理组对比100 μmol·kg−1 Cd处理组，Cu和Zn抑制作用则远高于Cd. Gu等发现，50 mg·kg−1 Cu条件下BPA（TBBPA的代谢产物）在污泥中的降解率下降75%以上，可能与一定浓度的Cu对微生物的毒性作用有关[32]. 而Wang等发现，高浓度Cu（10 mg·kg−1）会对BDE-47微生物降解产生抑制作用，低浓度Cu（2 mg·kg−1）则产生促进作用[33]. 因此，在真实的重金属-有机复合污染浓度水平，Cu和Zn对TBBPA降解转化的影响应更得到重视.
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不同重金属对土壤中可提取态14C（包括水可提取态、有机提取态和可提取母体TBBPA）分布影响如图3至图5所示. 经过60d培养，乌栅土中可提取态14C残留仅为初始投加量19.1% ± 1.0%（图3），其中水可提取态为7.1% ± 1.3%（占总可提取态的37%；图4），TBBPA母体残留为7.8% ± 0.5%（图5）；红壤中可提取态14C残留为初始投加量84.3% ± 4.3%，其中水可提取态为7.1% ± 3.0%，仅占总可提取态的8.4%. 相较于乌栅土，红壤中TBBPA的生物可给性潜力巨大，容易在长期老化过程中逐步释放. 土壤经灭菌处理后，90%以上TBBPA及其衍生产物均以可提取态存在，不同土壤中水可提取态变化差异巨大，其中乌栅土中水可提取态上升了4.3倍，而红壤中水可提取态未发生显著变化. 这表明红壤中TBBPA的“消散”主要由吸附作用主导，而乌栅土中则由微生物降解转化作用主导.
在重金属存在情况下，通过络合或竞争土壤吸附电位等作用，有机物在环境中的“消散”会受到抑制[34-35]. 本研究结果显示乌栅土中可提取态TBBPA及其衍生产物随着重金属浓度增加均大幅上升（P<0.01）. 以Cd（Ⅱ）为例，当乌栅土中Cd浓度低于100 μmol·kg−1时，其对TBBPA及其衍生产物残留不产生显著影响（P>0.05；图3和图4）；当高于500 μmol·kg−1时，其对TBBPA的矿化影响逐步显著（P<0.05）；浓度达到6000 μmol·kg−1时，土壤中可提取态14C残留上升了3.3倍（（19.1% ± 1.0%）→（82.0% ± 2.0%）），其中水可提取态上升了1.5倍，TBBPA母体残留上升了0.6倍. 而对于Cu（Ⅱ）和Zn（Ⅱ），仅当其浓度达到6000 μmol·kg−1时，才对TBBPA及其衍生产物残留产生显著影响，分别使得土壤中可提取态14C残留上升了2.2倍和2.7倍，低于Cd（Ⅱ）的影响，类似的规律同样体现在对TBBPA矿化作用影响中. 土壤中有机物的可提取态通常被认为是污染物在土壤中生物有效性的重要指标，尤其是水可提取态[13,26]. 对比灭菌乌栅土处理组实验结果（图5和图6），重金属可能通过抑制微生物对TBBPA的吸附和富集吸收等过程， 导致TBBPA及其转化产物在土壤中的可提取残留增加，进一步提升TBBPA在土壤中的生物可利用性. Chen等[36]发现，在食土蚯蚓存在条件下，10 mg·kg−1 Cd会略微增加TBBPA在土壤中的可提取态，但对TBBPA在蚯蚓体内富集效率却不显著，这可能与Cd浓度较低有关. Ma等[37]发现，在纯菌培养条件下，当Cu（Ⅱ）浓度水平达到10 μmol·L−1时即可显著抑制TBBPA生物不可提取态残留的形成. 此外，当Cd浓度为500 μmol·kg−1时， TBBPA母体残留增加了0.1—0.9倍，且随着时间的延长影响逐步加剧（图5）. 结合重金属对TBBPA矿化的抑制，表明重金属会抑制TBBPA生物降解，从而增强TBBPA的环境持久性. Huang等[38]发现，500—1500 mg·kg−1 Cu对菲和多氯联苯的土壤降解具有显著抑制作用，且随重金属浓度增加而增强. 而多数纯菌降解研究表明，重金属会对微生物产生毒性从而降低有机污染物的生物降解过程[33,37].
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乌栅土经过60 d的培养，其中>75% TBBPA被转化为毒性更小且持久性更强的不可提取态残留，通过与灭菌组对照（仅9.8% ± 2.0%）相比可知，不可提取态残留形成的关键因素是土壤微生物对TBBPA的降解转化作用（图6）. 而对于微生物活性较低的红壤，仅有14.2% ± 3.2%的TBBPA形成了不可提取态残留，灭菌后不可提取态残留降低至5.4% ± 0.1%.
土壤重金属对不可提取态残留的影响规律与其对矿化作用和“消散”过程的影响是一致的，即仅当未灭菌的乌栅土中Cd浓度大于500 μmol·kg−1或Cu、Zn浓度大于6000 μmol·kg−1时，会对不可提取态残留的形成会出现显著的抑制作用，而对灭菌土壤和红壤却基本无显著影响.
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本文研究了Cd、Cu、Zn等二价重金属对乌栅土和红壤中TBBPA降解转化、不可提取态残留形成和矿化作用的影响. 结果表明，TBBPA在乌珊土和红壤中的归趋差异较大，在有机质含量较高的乌珊土中TBBPA主要形成不可提取态残留（约75%），而在有机质含量较低的红壤中主要以可提取态残留存在（约80%），表明红壤中TBBPA具有更强的环境效应和持久性；较高浓度重金属（>500 μmol·kg−1）会对土壤中TBBPA生物降解、矿化和不可提取态残留产生抑制作用，在工业用地重金属浓度背景下，Cu和Zn即能显著增加TBBPA在土壤环境中的持久性和生物有效性. 因此，对真实土壤环境中TBBPA的持久性和有效性评价应充分考虑土壤重金属的影响，尤其是电子产品回收站和废弃点等易存在重金属超标的复合污染场地.
不同重金属对土壤中四溴双酚A环境归趋的影响
Effect of different heavy metals on the fate of TBBPA in two kinds of soil
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摘要: 四溴双酚A（TBBPA）和重金属的复合污染情况常见于电子电器拆解厂或回收站周边土壤，而重金属对TBBPA在土壤环境中的降解、转化和残留的影响尚不清晰. 本研究利用14C标记的TBBPA来探索不同浓度水平重金属（Cu、Cd和Zn）对两种土壤（红壤和乌栅土）中TBBPA降解转化、矿化、不可提取态残留形成等环境行为的影响. 经60 d培养，乌栅土中92.2% ± 0.5%的TBBPA被转化为不可提取态残留或代谢产物，其中7.2% ± 0.8%被彻底矿化为CO2；灭菌作用极大地抑制了乌栅土中TBBPA不可提取态残留的形成（由77.2%降至9.9%），表明土壤微生物在不可提取态残留的形成中起到关键作用. 而红壤中仅有9.9% ± 0.5%的TBBPA被转化成不可提取态残留，<0.5%被矿化为CO2，与灭菌对照组无显著差异. 当土壤重金属（>500 μmol·kg−1）存在时，乌栅土中TBBPA矿化和不可提取态残留形成率分别降低14%—78%和31%—86%，而可提取态TBBPA（即生物可利用态）增加0.5—4.4倍，其中水溶态残留增加0.3—1.5倍，进而增加TBBPA在土壤中的持久性和生物有效性. 随着重金属浓度增加，其对TBBPA降解转化的抑制效果也显著增强，在相同摩尔浓度下，不同重金属的抑制效应强度为Cd>Cu≈Zn；而在工业用地土壤重金属背景浓度范围内，Cu和Zn的抑制效应则远高于Cd. 本研究结果为正确评价重金属和TBBPA复合污染土壤中TBBPA的环境行为和风险提供了理论支撑.Abstract: The co-exist of tetrabromobisphenol A (TBBPA) and heavy metals is common in electrical and electronic dismantling plants or recycling stations, but the effect of heavy metals on the degradation and transformation of TBBPA in soil environment is still unknown. Therefore, we used 14C-labeled TBBPA to explore the effects of heavy metals (Cu, Cd and Zn) on the transformation, mineralization and bound residue formation of TBBPA in different soils with different heavy metal concentrations level. After 60 days of incubation, 92.2% ± 0.5% of TBBPA was converted into bound residues or metabolites, and only 7.2% ± 0.8% of TBBPA was mineralized into CO2. Sterilization greatly inhibited the formation of TBBPA bound residues (from 77.2% to 9.9%) in Wushan soil, indicating that soil microorganisms played a key role in the formation of TBBPA bound residues. Moreover, only 9.9% ± 0.5% of TBBPA was converted into bound residues in red soil, and less than 0.5% was mineralized, which was not significantly different from the sterilized control. With the presence of heavy metals (>500 μmol·kg−1), the mineralization and bound residues formation of TBBPA decreased by 14%—78% and 31%—86%, respectively. While, the extractable TBBPA (bioavailability) increased by 0.5—4.4 times, and the water-soluble residual increased by 0.3—1.5 times, resulting the increase of persistence and bioavailability of TBBPA in soil. With the increase of the concentration of heavy metals, the inhibition effect on TBBPA degradation and transformation was also significantly enhanced. Cd shown stronger effect than Zn and Cu under the same molar concentration. However, considering the background concentration of heavy metals in industrial land, the inhibition effect of Cu and Zn on TBBPA degradation and transformation was much higher than that of Cd. Our study provided theoretical support for correctly evaluating the persistence and effectiveness of TBBPA in heavy metal co-contaminated sites, such as electronic product recycling stations and waste sites.
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Key words:
- TBBPA /
- heavy metal /
- environmental fate /
- co-contamination
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图 1 不同重金属对TBBPA在乌栅土和红壤中60d矿化作用的影响（图中不同小写字母代表显著性分析结果）
Figure 1. Effects of different heavy metals on mineralization of TBBPA in Wushan soil and red soil during 60 days incubation （different lowercase letters represents the results of significance analysis）
图 2 不同浓度镉对TBBPA在乌栅土中矿化的影响
Figure 2. Effect of Cd-contamination on mineralization of TBBPA in Wushan soil
图 3 不同重金属对土壤中总可提取态14C-TBBPA的影响（图中不同小写字母代表显著性分析结果）
Figure 3. Effects of different heavy metals pollution on total extractable 14C-TBBPA in soil （different lowercase letters represents the results of significance analysis）
图 4 不同重金属对土壤中水可提取态14C-TBBPA的影响（图中不同小写字母代表显著性分析结果）
Figure 4. Effects of different heavy metals pollution on water extractable 14C-TBBPA in soil （different lowercase letters represents the results of significance analysis）
图 5 Cd（Ⅱ）对乌栅土中TBBPA降解转化的影响
Figure 5. Effects of Cd（Ⅱ） on transformation of TBBPA in Wushan soil
图 6 不同重金属对土壤中14C-TBBPA不可提取态残留的影响（图中不同小写字母代表显著性分析结果）
Figure 6. Effects of different heavy metals on non-extractable residues formation of 14C-TBBPA in soil （different lowercase letters represents the results of significance analysis）
表 1 土壤基本理化性质
Table 1. Physical and chemical properties of soil
种类Soil pH 最大持水量/ %Water holding capacity （dry soil weight） CEC / （cmol·kg−1） 全氮/ %Total nitrogen 有机质碳/ %Organic carbon 红壤 5.3 49.08 9.4 0.112 0.397 乌栅土 7.34 72.86 20.3 0.234 2.37 
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表 2 土壤重金属浓度及相应污染风险标准（mg·kg−1）
Table 2. Soil heavy metal concentrations and corresponding pollution risk criteria
重金属类型Heavy metal 红壤Red soil 乌栅土Wushan soil 农业地风险值aStandard for agricultural land 居住地风险值bStandard for residential land 工业地风险值bStandard for industrial land Cu 43.9 29.9 100 2000 18000 Zn 90.7 100 200 3500c 10000c Cd 0.046 0.183 0.3 20 65 备注：a 参考《土壤环境质量 农用地土壤污染风险管控标准（试行）》（GB15618—2018）农用地筛选值. According to the risk value of agricultural land in " Soil environmental quality Risk control standard for soil contamination of agricultural land. （Trial）" （GB15618-2018）. b 参考《土壤环境质量 建设用地土壤污染风险管控标准（试行）》（GB36600—2018）中的居住一类用地风险筛选值和二类工业用地风险筛选值. According to the risk value of residential land and industrial land in “Soil environmental quality Risk control standard for soil contamination of development land. （Trial）” （GB36600-2018）. c 参考《北京市场地土壤环境风险评价筛选值》（DB11/T 811—2011）中的居住地风险筛选值. According to the risk value of residential land in “Screening Levels for Soil Environmental Risk Assessment of Sites” （DB11/T 811 -- 2011）.
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