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我国造纸行业废水年排放量达40×109 t，占全国工业废水排放量的1/6[1]。造纸废水中含有大量的半纤维素、木质素及化学药品，耗氧量大，对生态环境造成严重破坏，因此，造纸废水的处理是社会关注的热点之一[2-4]。在碳达峰和碳中和的目标下，既要保证造纸行业的增产，提高造纸行业的经济效益，也要减少造纸废水的排放，实现节能减排的目标，提高环境效益[5]。造纸废水的处理可分为化学处理法、物化处理法、生化处理法[6]。化学处理法和物化处理法虽可实现造纸废水的达标排放，但处理成本较高，易消耗更多的能源和物料，不符合节能降耗的理念。而生化处理法具有环保性和经济可行性，处理效果好，适用于有机物浓度高的造纸废水[7-8]。
由于造纸废水中含有难降解物质，造纸废水的可生化性较低，导致生物处理的有效性降低[9]，因此，对传统生物处理技术的优化和改进成为研究热点[10]。生物电化学系统(bio-electrochemical systems，BES)是近年来环境领域一种新型的厌氧处理反应器，因其在电活性微生物介导的生物电化学作用下通过细菌代谢能够消除废水中存在的各种污染物，如难降解有机物和氮物质，而受到越来越多的关注[11-12]，目前应用最广泛的为微生物电解池(microbial electrolysis cell，MEC)和微生物燃料电池(microbial fuel cell，MFC)[13]。有研究表明，在pH=7、外加电压为0.6 V、(30±2) °C的条件下，用MEC系统处理造纸废水，在7 d的批量循环中，500 mL废水的化学需氧量(以COD计)去除率为34%，显著提高了造纸废水的处理效率[14]。LIU等研究表明MEC-AD系统可加速碳的生物转化，生物甲烷生成速率提高了3倍[15]。有研究将厌氧生物膜反应器和MFC相结合，用于处理制浆造纸废水，22 d后添加陶粒的MFC表现出更好的生物电性能，COD去除率达到65.6%[16]。当向造纸废水中加入磷酸盐缓冲溶液时，在500 h的间歇循环中，可溶化学需氧量(SCOD)去除了(73±1)%，总化学需氧量(TCOD)去除了(76±4)%，纤维素几乎完全被去除[17]。除BES外，外加金属导电材料也是一种强化厌氧发酵的新方法[18]。有研究提出向级联暗发酵和厌氧消化体系中引入200 mg·L−1导电材料纳米磁铁矿(Fe3O4NPs)，生物甲烷产量提高了22.9%，酪氨酸类蛋白质的荧光响应从59.11%下降到52.38%[19]，证实了Fe3O4NPs可用于有机废物稳定、高速的生物甲烷化[20]。MEC、MFC和外加金属导电材料都可以创新开发高效稳定的生物处理新工艺，但针对不同厌氧发酵系统处理造纸废水的对比研究相对较少。
基于上述研究结果，本文以造纸废水为研究对象，构建了不同的厌氧发酵系统，测定了不同厌氧发酵系统中生物甲烷组分、液体组分、液体DOM以及微生物群落结构，通过对比生物甲烷量、总磷(TP)去除率、COD去除率、NH4+-N去除率、溶解性有机质(DOM)变化特征和菌群群落结构，优选出微生物降解造纸废水高效的处理系统。
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本研究采用的造纸废水来源于河南省焦作市某造纸厂，通过造纸废水的水质分析可得：pH为8.80、SCOD为7 197.93 mg·L−1、TP为26.33 mg·L−1、NH4+-N为43.45 mg·L−1。不同厌氧发酵系统实验所用菌源来源于实验室长期驯化的菌液。
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1)构建对照组。对照组为传统微生物厌氧发酵系统(AD)，以1 000 mL的锥形瓶作为厌氧发酵的反应容器，造纸废水的添加量为900 mL，菌液的添加量为100 mL；往反应容器中通入氮气除氧，密封后放入35 ℃的恒温培养箱。
2)构建实验组。实验组分别为微生物单室电解池系统(MEC-AD)、微生物双室燃料电池系统(MFC-AD)和微生物加导电材料厌氧发酵系统(AD+Fe3O4NPs)。实验组A：MEC-AD用碳毡作为阳极，不锈钢网作为阴极，并用钛丝连接阴阳两极。反应容器、造纸废水和菌液的添加量同AD，通入氮气除氧，密封后置于磁力搅拌器上进行搅拌，转速350 r·min−1，温度设置为35 ℃，串联10 Ω的电阻，外接0.6 V的直流电压。实验组B：MFC-AD阴阳两极材质、反应容器及阳极室造纸废水和菌液的添加量同MEC-AD，阴极室以乙酸盐作为底物，阳极室与阴极室通过质子交换膜传递质子，阳极室除氧后密封置于磁力搅拌器上(参数同MEC-AD)，串联1 000 Ω的电阻。实验组C：AD+Fe3O4NPs造纸废水和菌液的添加量同AD， Fe3O4NPs的添加量为2 g·L−1，除氧密封后放入35℃培养箱。(实验组①和②中所用碳毡跟不锈钢网大小均为10 cm×6 cm，在使用前要先进行预处理，先用1 moL·L−1的HCL浸泡24 h后用蒸馏水冲洗至中性，再用1 moL·L−1的NaOH浸泡24 h后用蒸馏水冲洗至中性，放到干燥箱中进行烘干)。
3) 4种厌氧发酵系统中各接1个500 mL的集气袋，每隔2 d分析生物甲烷组分且记录生物甲烷量。4种厌氧发酵系统隔10 d取1次液体，测定pH、COD、TP和NH4+-N，测定厌氧发酵反应前后液体DOM，并对生物甲烷高峰期的菌群结构进行鉴定。
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1)不同厌氧发酵系统生物甲烷组分测定采用Agilent 7890A GC型气相色谱仪，检测器温度100℃，载气为He，流速为30 mL·min−1，采用进样针手动进样，每次进样体积1 mL。
2)产生物甲烷动力学分析。根据改进的Gompertz模型(式(1))[21]对不同厌氧发酵系统产生物甲烷阶段进行拟合修正。
式中：Gt为t时生物甲烷累计产量，mL；Go为模拟的生物甲烷累计产量，mL；Rmax为模拟的生物甲烷最大日产量，mL；λ为延滞期，d；t为厌氧发酵时间，d。
3)液体组分分析。pH利用pH计(型号：PHS-3C)测定；COD、TP和NH4+-N：取1 g液体进行稀释，按照标准方法测定(型号：多通道水质快速测定仪 TR-408)，设定3个平行样。
4)液体三维荧光测试(3D-EEM)。将厌氧发酵前后的液体进行离心取上清液，经过0.45 μm微孔滤膜抽滤后，采用Hitachi F-7000荧光光度计测定，采用Origin软件进行处理3D-EEM数据，结合特定区域的光谱值进行分析表征。
5)菌群结构的鉴定。取50 mL生物甲烷高峰期的液体，在10 000 r·min−1下离心20 min，取离心后沉淀物质进行DNA提取、PCR扩增、高通量测序鉴定菌群结构。选取349F(5′-GYGCASCAGKCGMGAAW-3′)和806R(5′-GACTACHVGGGTATCTAATCC-3′)作为引物，高通量测序交付上海生工完成[22]。
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不同厌氧发酵系统的生物甲烷量情况如图1所示。AD系统的生物甲烷高峰值出现在第16天左右，为162.95 mL，生物甲烷总量为1 277.81 mL。MEC-AD系统的生物甲烷高峰值出现在第8天左右，为266.11 mL，相比于AD系统提前了8 d，相比于AD系统增加了103.16 mL；生物甲烷总量为898.91 mL，相比于AD系统下降了29.65%。MFC-AD系统的生物甲烷高峰值出现在第12天左右，为260.99 mL，相比于AD系统增加了98.04 mL，相比于AD系统提前了4 d；生物甲烷总量为1 248.24 mL，相比于AD系统下降了2.31%。有机质的厌氧发酵过程可分为水解、产酸、产乙酸、产甲烷4个阶段。MEC-AD系统和MFC-AD系统在水解阶段可以加速大分子和不溶性物质水解成可溶性小分子有机物，并在酸化阶段中加速小分子有机物进一步分解为挥发性脂肪酸、乙酸、丙酮酸等，而后通过产甲烷菌将酸化阶段的产物转化为生物甲烷[23]，加快了造纸废水各组分降解速率和生物甲烷生成速率，对厌氧发酵具有明显的促进作用。厌氧发酵后期MEC-AD、MFC-AD系统内微生物可降解利用的碳源不足，抑制了厌氧发酵进程[24]；此外，MEC-AD、MFC-AD系统在利用底物产生物甲烷的同时也会损耗一部分能量产电。上述2种原因导致MEC-AD、MFC-AD系统的生物甲烷产率急速降低，生物甲烷总量比AD系统低。AD+Fe3O4NPs系统的生物甲烷高峰出现在第14天左右，相比于AD系统提前了2 d，高峰值为185.15 mL，相比于AD增加了22.2 mL；生物甲烷总量为1 548.74 mL，相比于AD提高了21.20%。只有AD+Fe3O4NPs系统提高了生物甲烷总量，可能由于磁铁矿与菌群形成了复杂的聚集结构，介导了产乙酸菌与产甲烷菌之间的种间直接电子传递(DIET)，在这个过程中保留了更多的生物量并改善了厌氧微生物的代谢活性，从而降低短链脂肪酸的积累，提高生物甲烷产率和总量[20,25]。
使用修正的Gompertz模型计算Rmax和λ以研究造纸废水在不同厌氧发酵系统中的消化机制，参数如表1所示。图1(c)反映了不同厌氧发酵系统用修正的Gompertz模型拟合的Go。基于拟合的参数，采用λ和Rmax评估各厌氧发酵系统厌氧消化周期内的产生物甲烷性能。λ反映了厌氧发酵系统中微生物对底物的降解情况，λ值越低，产甲烷菌对底物适应能力越强[26]，MEC-AD系统、MFC-AD系统、AD+Fe3O4NPs系统相较于AD系统均可以有效缩短生物甲烷的迟滞期，促进生物甲烷的快速产出，由于生物电化学和Fe3O4NPs的刺激进一步促进了微生物的生长和增殖，增强了增溶、水解酸化的过程；Rmax表示厌氧发酵系统中底物的消耗率[27]，λ值和Rmax值保持负相关性，表明产生物甲烷速率与微生物适应性具有协同性。此外，R2均大于0.99证明了修正的Gompertz模型可靠的预测精度。
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图2为经不同厌氧发酵系统处理前后造纸废水中各组分浓度和去除率的变化情况。在第10天各系统pH降到最小值，这是由于水解阶段与产酸发酵阶段AD、AD+Fe3O4NPs系统中高分子有机物在菌群的作用下生成了大量的小分子酸类，引起pH的降低，同时也造成了SCOD的升高。此外，MEC-AD、MFC-AD系统中SCOD下降。分析原因为，废水中可见的不溶性大分子有机物经厌氧消化而溶于水中，变成了均质溶液，随着厌氧发酵的进行，SCOD呈降低趋势。MEC-AD系统结束后SCOD为1 598.43 mg·L−1、TP为3.50 mg·L−1、NH4+-N为10.44 mg·L−1，其去除率分别为77.79%、86.71%和75.97%。由于MEC-AD系统外加电压刺激了菌群的活性，促进了菌群的生长，废水中更多的SCOD被菌群降解利用，余下的SCOD作为有机碳源为反硝化菌群提供了可靠的电子供体在反硝化脱氮过程中被消耗，降解磷的生物群落在缺氧环境中同时以硝态氮或者亚硝态氮替代氧气作为电子受体，从而达到生物除磷的目的[28]。MFC-AD系统结束后SCOD为1 992.54 mg·L−1、TP为4.20 mg·L−1、NH4+-N为13.23 mg·L−1，其去除率分别为72.32%、84.05%和69.55%。MFC-AD系统阳极表面电化学活性微生物厌氧降解废水中的SCOD产生电子通过质子交换膜达到阴极，与阴极含氮、含磷化合物发生氧化还原反应从而实现脱氮除磷。AD+Fe3O4NPs系统结束后SCOD为3 588.71 mg·L−1、TP为9.46 mg·L−1、NH4+-N为19.03 mg·L−1，其去除率分别为50.14%、64.07%和56.23%。AD+Fe3O4NPs系统中Fe3O4NPs可以协助促进菌群与废水中矿物之间的电子传递交互过程，可促进微生物代谢和能量的流动，从而提高了脱氮除磷的效率。4个厌氧发酵系统中的菌群从造纸废水中获得能量，一部分用于产气，一部分用于脱氮除磷，MEC-AD、MFC-AD系统更适合脱氮除磷，因而产气较少；AD、AD+Fe3O4NPs系统更适合产气，因而对废水中各组分去除效果较差。由此可见，相比AD，MEC-AD、MFC-AD、AD+Fe3O4NPs系统均可提高废水中各组分的去除率，去除效果表现为MEC-AD >MFC-AD>AD+Fe3O4NPs>AD。
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对微生物降解前后的造纸废水进行三维荧光测试及解析，分析液体DOM的变化。根据激发波长(Ex)和发射波长(Em)的不同对3D-EEM光谱进行区域划分可得：Ⅰ区(Ex=200~250 nm，Em=240~330 nm)为类酪氨酸、Ⅱ区(Ex=200~250 nm，Em=330~380 nm)为类色氨酸、Ⅲ区(Ex=200~250 nm，Em=380~600 nm)为类富里酸、Ⅳ区(Ex=250~420 nm，Em=240~380 nm)为溶解性微生物产物、Ⅴ区(Ex=250~420 nm，Em=380~600 nm)为类腐殖质[29]。由图3中可以看出，厌氧降解之前原水包含2个荧光峰，解析出3种物质，分别为酪氨酸类蛋白质、色氨酸类蛋白质和溶解性微生物代谢物，蛋白质样峰在造纸废水中占主导地位。经厌氧降解后的废水均包含4个荧光峰且荧光峰对应位置相同，仅荧光强度不同，解析出5种物质，分别为酪氨酸类蛋白质、色氨酸类蛋白质、类富里酸物质、溶解性微生物代谢物和类腐殖酸物质。与原水相比，处理过后的废水多了类富里酸和类腐殖酸2种物质。这说明原造纸废水经过4个厌氧发酵系统处理后，废水中大分子和不可溶性物质被微生物分解成可溶性小分子有机物，导致可溶性微生物副产物及分解的荧光机质DOM显著增加，表现为类富里酸和类腐殖酸。由图3中可以看出，4种厌氧发酵系统对不同物质均可降解，污水中的DOM均有不同程度的降低。说明微生物群落能更好的利用可溶性小分子物质进行生长代谢，最终由产甲烷菌生成生物甲烷。由荧光峰强度的大小来看，MEC-AD系统对于酪氨酸类蛋白质、色氨酸类蛋白质和溶解性微生物代谢物降解效果最显著；MFC-AD系统对于类富里酸和类腐殖酸两种物质降解效果最显著；AD、AD+Fe3O4NPs系统对4种组分降解效果都不显著，但相比AD，AD+Fe3O4NPs系统对类腐殖质物质降解效果更好。由图3可见，降解能力整体依然表现为MEC-AD>MFC-AD>AD+Fe3O4NPs>AD。这与4种厌氧发酵系统对造纸废水各组分去除能力的结论相一致。
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为了查明反应体系菌群结构对造纸废水降解程度的影响，对不同厌氧发酵系统在产生物甲烷高峰期进行微生物群落结构鉴定，各系统物种丰富度呈MEC-AD>MFC-AD> AD+Fe3O4NPs>AD，菌群种类及相对丰度见图4。由图4(a)可见，4个厌氧发酵系统原始混合菌群中优势细菌为Proteobacteria、Bacteroidetes、Pseudomonas、Macellibacteroides，丰度分别为6.1%~40.3%、7.2%~18.1%、4.2%~28.1%、9.3%~30.2%。其中Proteobacteria和Bacteroidetes是生物降解碳氮磷的主要细菌门类[30]。Proteobacteria为革兰氏阴性菌，在降解去除有机物和硝酸盐等方面具有重要作用[31]。Bacteroidetes为发酵菌门，多为厌氧细菌，可以将小分子的有机物转化成水溶性醇类、各种有机酸以及H2O、CO2、H2等，并且在蛋白质的降解中起重要作用[32-33]。Proteobacteria和Bacteroidetes在MEC-AD、MFC-AD系统的相对丰度远大于其他2个厌氧发酵系统，说明反应系统中的有机物可以在厌氧发酵阶段被快速降解，促进生物甲烷的快速产出。Macellibacteroides属于化能自养型微生物，主要参与大分子如蛋白质、糖、纤维素等的降解，其次也参与单糖的发酵产生酸、氢气和二氧化碳[34]，在AD+Fe3O4NPs系统中相对丰度高。Pseudomonas属于假单胞菌科，本属细菌大多数为化能有机营养型，是一种降解能力极强的菌属，其对短链及长链烷烃、芳烃均有降解能力，同时也能参与碳水化合物的发酵[35]，在AD系统中相对丰度高。Macellibacteroides和Pseudomonas在提高生物甲烷产量方面具有很大贡献。由图4(b)可知四个厌氧发酵系统原始混合菌群中优势古菌为Methanobacterium、Methanosaeta、Methanosarcina，相对丰度分别为8.1%~34.9%、5.1%~33.1%、9.2%~40.1%。Methanobacterium为氢营养型产甲烷菌，能将H2和CO2还原生成生物甲烷[36]，为MEC-AD系统中的优势古菌。Methanosaeta是专性乙酸营养型产甲烷菌的代表，只利用乙酸产生甲烷，而且利用乙酸的效率很高，可将所利用乙酸分子中98%~99%的甲基转化成甲烷[37]，为MFC-AD系统中的优势古菌。Methanosarcina为严格厌氧型，为甲基类发酵型产甲烷菌的主要菌属，能量代谢表现为甲基胺或甲醇转化为CH4、CO2和NH3，在H2存在时，其可以结合H2将小分子化合物还原为CH4，Methanosarcina为AD、AD+Fe3O4NPs系统中的优势古菌。4个厌氧发酵系统中均有较多的产甲烷菌群，可以利用细菌分解有机物提供的各种底物，通过不同途径产生CH4，但AD+Fe3O4NPs系统中丰度最高的Macellibacteroides可以广泛利用单糖和双糖作为电子供体，为微生物合成甲烷提供丰富的碳源和能量，这说明AD+Fe3O4NPs系统可提高生物甲烷总产量。
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1) MEC-AD、MFC-AD、AD+Fe3O4NPs系统均可以促进生物甲烷的快速产出，MEC-AD系统促进效果最为显著，且可使产气高峰期提前8 d； AD+Fe3O4NPs系统不仅促进了生物甲烷的产出，还提高了生物甲烷的总产量，产率提高了21.20%。
2)各系统对废水中各组分的去除率整体表现为MEC-AD>MFC-AD>AD+Fe3O4NPs>AD，MEC-AD系统SCOD、TP和NH4+-N去除率分别为77.79%、86.71%和75.97%。
3)由荧光峰强度的大小来看，MEC-AD系统降解能力最强且对酪氨酸类蛋白质、色氨酸类蛋白质和溶解性微生物代谢物这3种物质降解效果最显著。
4) Proteobacteria和Bacteroidetes是MEC-AD系统中生物降解碳氮磷的主要细菌门类，更适合造纸废水厌氧发酵处理。
5) MEC-AD系统是微生物降解造纸废水最高效的处理系统。
不同厌氧发酵系统在造纸废水处理中的应用
Application of different anaerobic digestion systems in paper mill wastewater treatment
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摘要: 在“碳达峰和碳中和”目标下寻求高效处理造纸废水的方法尤为迫切。以某造纸厂的废水为研究对象，利用不同的厌氧发酵系统对其进行微生物降解，分别对厌氧发酵过程中的生物甲烷组分、液体组分、液体DOM、微生物群落结构进行了测定和分析，优化了处理系统。结果表明：不同厌氧发酵系统对废水中各组分降解去除能力依次为MEC-AD>MFC-AD>AD+磁铁矿>AD；MEC-AD处理造纸废水具有高效性，可促使生物甲烷高峰期相对AD提前8 d，SCOD、TP和NH4+-N去除率分别达到了77.79%、86.73%和75.98%，废水DOM中酪氨酸类蛋白质、色氨酸类蛋白质和溶解性微生物的含量显著降低，生物甲烷高峰期菌群的优势菌属为Proteobacteria、Bacteroidetes。Abstract: It is particularly urgent to seek high-efficiency treatment of papermaking wastewater under the goal of 'Carbon peaking and carbon neutrality'. In this study, the wastewater from a paper mill was selected as the research object, and different anaerobic digestion systems were used to microbially degrade it. The biomethane composition, liquid composition, liquid DOM and microbial community structure in the anaerobic digestion process were determined to optimize the treatment system. The results showed that the order of degradation and removal ability of the components in wastewater by different systems was MEC-AD > MFC-AD > AD + magnetite > AD. Compared to AD, MEC-AD presented high-efficiency in papermaking wastewater treatment, which could promote 8 days in advance for the occurrence of biomethane peak period. The removal rates of SCOD, TP and NH4+-N reached 77.79 %, 86.73 % and 75.98 %, respectively. The tyrosine protein, tryptophan protein and soluble microorganisms in the wastewater DOM were significantly reduced. The dominant bacteria in biomethane production peak in MEC-AD were Proteobacteria and Bacteroidetes.
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图 1 不同厌氧发酵系统的产气性能
Figure 1. Gas production performance of different anaerobic digestion systems
图 2 不同厌氧发酵系统对pH、COD、TP和NH4+-N去除效果的影响
Figure 2. Effects of different anaerobic digestion systems on pH, COD, TP and NH4+-N removal
图 3 不同厌氧发酵系统处理前后造纸厂废水的三维荧光光谱
Figure 3. Three-dimensional fluorescence spectra of paper mill wastewater before and after treatment by different anaerobic digestion systems
图 4 不同厌氧发酵系统微生物群落分布
Figure 4. Microbial community distribution in different anaerobic digestion systems
表 1 修正的Gompertz模型对不同厌氧系统中甲烷进行模拟的动力学参数
Table 1. Kinetic parameters of Modified Gompertz model for the simulation of methane in different anaerobic digestion systems
系统
修正的Gompertz模型Go/mL λ/d Rmax/(mL·d−1) R2 MEC-AD 892.70 4.42 130.06 0.999 MFC-AD 1 251.60 7.07 114.66 0.998 AD+磁 1 746.51 7.66 88.67 0.999 AD 1 400.14 7.89 76.76 0.999 
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