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硒是人体所必需的一种营养元素，能参与人体谷胱甘肽过氧化酶等多种硒蛋白的合成，辅助调节体内的抗氧化系统 [1 − 2]. 人体中缺少硒会引发诸如克山病、大骨病及阿尔兹海默症等疾病[3 − 6]. 硒的摄入主要是通过食用含硒的农作物，相关农作物将土壤中的无机硒转化为高生物利用度的硒蛋白，使其能被人类或动物吸收. 据报道中国面临缺硒风险的人就有约7000万[7 − 8]. 为降低缺硒给人群带来的风险，人们开始开展富硒农业，现形成了以陕西安康、湖北恩施为典型区域，涵盖陕西、广西等地的富硒农产品开发格局[9]. 在天然富硒区域种植农作物是生产富硒食品的主要方式，近年来在非富硒区域通过人工施用硒肥来提高农产品中硒含量的生产方式迅猛发展，但硒肥的大量施用很可能导致环境中硒含量过高从而对生态环境和人体造成威胁. 土壤中的硒蓄积于农作物中，通过摄食进入人体. 每天摄入超过400 μg的硒即可导致脱发、肝坏死、脑水肿和神经毒性[10].
土壤微生物在土壤系统的新陈代谢中发挥重要作用，不仅促进土壤碳循环和能量循环，还能改善土壤结构[11]，在土壤系统中占有重要地位. 通过研究硒对微生物的影响，可以掌握硒对土壤生态系统最基础与最直接的作用. 前人的研究表明低浓度的硒能改变微生物群落结构，从而改善土壤环境. 1.0 mg·kg−1硒与甲壳素结合，可以减少土壤磷淋失[12]. 硒浓度为0.40—2.83 mg·kg−1时能增加土壤细菌群落和真菌群落的多样性[13]，5.0 mg·kg−1硒能增加土壤中氮代谢和碳水化合物代谢[14]. 而当硒浓度过高，则对微生物群落产生威胁. 当硒浓度达20 mg·kg−1时，土壤细菌和真菌数量降低[15]. 前人关于硒对土壤微生物影响的研究中，控制实验设计的浓度组一般较少，而原位硒对微生物的研究又大多是直接将硒含量划分为高硒和低硒两部分来研究，因此需要探究硒浓度梯度变化对土壤微生物群落的影响.
PLFA方法是一种常用的测定土壤微生物组成并定量的方法[16 − 17]，其原理是通过测定磷脂脂肪酸来表征微生物类别. 磷脂是构成生物膜所需磷脂双分子层的主要成分. 微生物死亡后，磷脂会被迅速分解，因此PLFA方法是鉴定土壤中活微生物的重要方法[18 − 19]. 相较于耗时费力的平板微生物分离法、Biolog微平板法和价格高昂且结果不确定性较高的16S rRNA方法，PLFA方法更加经济、快捷、准确.
本研究选取典型富硒农业发展区土壤，探讨了土壤理化性质、原位硒含量、土壤微生物丰度与群落结构的相关性. 同时为排除土壤理化性质的干扰，进行室内控制变量实验. 参考野外原位硒含量设计室内控制实验中硒的浓度梯度，并探讨控制变量下更广跨度硒含量对土壤微生物菌群短期（2 d）和长期（21 d）的影响. 本研究结合野外原位硒和实验室外源硒对微生物的影响，相关实验结果可以为富硒农业可持续绿色发展提供有力参考.
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研究区域山东省淄博市博山区曾于2013年开展过采样调查，共采61个样点，硒含量变化范围为0.105—1.460 mg·kg−1，硒含量均值为0.305 mg·kg−1，与全国硒均值0.29 mg·kg−1相当[20]. 该区缺硒、少硒、足硒、富硒样点的占比分别为6.56%%、13.11%、54.10%、26.23%. 据此，2019年在这四类区域里分别布设2、5、9、6个样点（图1）. 采用五点取样法进行取样，所采壤土主要来自未施加硒肥的农田、林地等地，取0—20 cm的表层土壤混匀，分为两份. 一份自然风干用于硒含量的测定，另一份保存于−80 ℃冰箱，用于磷脂脂肪酸含量的测定.
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室内控制实验的土壤采自博山区池埠村（2号样点），土壤的pH为6.54，含水率7.83%，总氮0.102%，总有机碳0.940%，硒含量为0.157 mg·kg−1，按该地区有效硒占比10.16%计[21]，有效硒含量为0.016 mg·kg−1.
称取120 g土，将土壤相对含水量调节为37.5%用以模拟旱地土壤，预培养7 d，再将预培养后的土样分别添加亚硒酸钠，浓度分别为0、0.2、0.4、1、5、10、30、50、70 mg·kg−1（计算硒浓度为0、0.0913、0.183、0.457、2.28、4.57、13.7、22.8、32.0 mg·kg−1），每个浓度设置3个平行. 该浓度梯度的设计，即考虑了博山区野外原位硒含量的范围，在其中安排类似浓度的硒处理，又考虑到诸如恩施一些富硒地区土壤平均硒浓度可达到27.81 mg·kg−1[22]. 将土壤置于培养箱中进行为期21 d的培养，分别于0、2、21 d进行采样.
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土壤中硒的含量采用微波消解法和ICP-MS来测定[20]. 设置程序空白、试剂空白，均未检出，表明试验过程没有受到污染. 标准曲线的R2值大于0.999，加标回收率（n=6）为84.9%—111.0%. 理化性质部分检测了土壤的pH、含水率、TOC以及TN[23].
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微生物含量的测定采用PLFA法. 磷脂脂肪酸的提取和归一化计算参考ISO/TS 29843-2 [24]. 氯仿:甲醇:柠檬酸缓冲 = 1:2:0.8（柠檬酸缓冲为7.4）混合液作为提取剂进行单相提取[25 − 26]. 过固相萃取柱，过滤中性脂质和糖脂，保留磷脂. 采用碱性催化甲酯化方法，使用0.2 mol·L−1 KOH（以甲醇为溶剂）对磷脂脂肪酸进行甲酯化. 采用GC-MS测定. PLFA的命名以及表征参考自姚晓东等[27]的研究.
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使用Excel和IBM SPSS Statistics 23分析处理数据，采用R 4.2.1和origin9.5作图. 分析土壤硒含量、理化性质和各微生物菌群之间关系时，使用Spearman相关系数表示相关性，显著性水平设定α=0.05，极显著水平设定α=0.01. 探讨硒含量对土壤微生物群落的影响时，采用Tukey多重比较方法.
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野外土壤样点的设置如图1所示，其中不同颜色代表硒的不同等级，菱形图案表示采样点，博山硒分布图参考陈娟等2013年的研究[20]. 博山区硒含量整体上呈现由西北向东南方向递减，足硒和富硒区占据绝大部分区域. 从图中2019年取样点硒含量与2013年测得的硒含量分布图比较来看，大部分采样点硒含量基本符合预设. 硒含量以及理化性质如表1所示. 硒含量范围为0.101—4.563 mg·kg−1，覆盖全部土壤硒含量特征样点. 根据谭见安对硒含量等级的划分[28]，缺硒点（<0.125 mg·kg−1）1个，少硒点（0.125—0.175 mg·kg−1）1个，足硒点（0.175—0.450 mg·kg−1）13个，富硒点（0.450—2.00 mg·kg−1）6个，和高硒点（>2.00 mg·kg−1）1个，足硒和富硒占比居多. 博山土壤的总氮含量范围为0.73—4.28 g·kg−1，总有机碳含量7.1—98.36 g·kg−1，含水率为2.29%—18.30%，pH为4.27—7.55.
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样点中表征各类微生物的PLFA的含量如表2所示. 总PLFA含量为29.59—150.56 nmol·g−1. 细菌为博山土壤微生物的优势菌群，其占比范围为80.21%—100%. 革兰氏阳性菌和革兰氏阴性菌的PLFA量范围分别为0.00—27.49 nmol·g−1、4.58—65.89 nmol·g−1.
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使用Spearman相关系数表征相关性，其可视化结果如图2所示. 硒含量与土壤理化性质中酸碱性、总氮和总有机碳呈极显著正相关. 土壤pH影响土壤中硒的存在形式. 酸性土壤中，硒主要以四价的亚硒酸盐的形式存在，当土壤为碱性的时候，四价的亚硒酸盐会被氧化为六价的硒酸盐[29]. 四价的亚硒酸盐易与铁锰等氧化物形成稳定的复合沉淀，而六价的亚硒酸盐更易迁移淋溶，也更容易被植物吸收，因此有研究表明土壤pH与总硒含量呈负相关[30]. 不过也有研究表明，自然条件下硒含量与土壤pH呈正相关[29,31]. 究其原因可能与土壤有机质含量有关，土壤硒含量除了受pH的影响，同时也受土壤有机质含量的影响. 硒含量与总氮和总有机碳呈极显著正相关，土壤中的有机质与金属形成的复合体能吸附硒，从而促进硒的富集[30]. 综上结果表明，自然条件下，土壤硒含量分布是各类理化性质的共同作用的结果.
不同土壤微生物对土壤含水率的响应不同，真菌与土壤含水率呈显著负相关，细菌与土壤含水率呈正相关（未达到显著）. 有研究表明，在干旱条件下，真菌网络稳定性强于细菌网络[32]，因此在土壤含水率较低时，真菌更具有优势，从而大量繁殖. 本研究中的土壤微生物总量、细菌、革兰氏阳性菌、革兰氏阴性菌含量与土壤总氮、总有机碳均呈极显著正相关，该结果与肖烨、赵溪等[33 − 35]的研究结果一致. 土壤微生物的活动促进土壤含氮含碳化合物的转化，在碳、氮元素地球化学循环中起着重要作用. 同时土壤有机质为微生物提供生长繁殖所需的养分和能量，决定着土壤中微生物的组成，可以通过施肥增加土壤有机质、土壤有机碳和总氮的含量，提高菌群的丰度[36].
土壤微生物总量、革兰氏阳性菌量、革兰氏阴性菌量与硒含量呈显著正相关，而真菌则与硒含量没有显著相关性. 然而相较于硒含量对土壤微生物的影响，土壤理化性质中的总氮和总有机碳与土壤微生物量的正相关性更强，干扰了硒含量对土壤微生物菌群影响的判断. 因此有必要进行室内控制实验，进一步研究硒含量对土壤微生物群落的影响.
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不同亚硒酸钠浓度处理下，微生物含量的变化如图3所示.
培养0 d时，不同浓度亚硒酸钠处理下，各类微生物含量差异不显著. 在2 d时，除真菌没有明显变化趋势外，其它种类微生物量均随着硒含量增大而先增后减. 不论是野外原位硒还是室内控制实验，硒对真菌没有展现出显著影响. 在面对铜、锌胁迫时，真菌就展现出更强的耐受性和更低的敏感性[37]，对于同样是人体必需微量元素的硒，类似的结果也可能存在. 在再生矿山硒对真菌细菌群落影响的研究中也有所证明，不同硒含量下，真菌门级别上没有表现出显著差异[38]. 总体而言，真菌对硒含量并不敏感，但不排除个别类型的真菌对硒含量具有响应，有待进一步研究. 在亚硒酸钠含量为5 mg·kg−1（硒浓度2.28 mg·kg−1）时，对革兰氏阴性菌的生长促进作用最强；在其为10 mg·kg−1（硒浓度4.57 mg·kg−1）时对细菌和革兰氏阳性菌的促进作用最强. 当亚硒酸钠浓度小于等于10 mg·kg−1（硒浓度4.57 mg·kg−1）时，随着硒含量的增大，对细菌、革兰氏阳性菌和革兰氏阴性菌的生长繁殖起到促进作用，这与野外原位硒（硒浓度0.101—4.563 mg·kg−1 ）同土壤微生物相关性的分析结果一致. 当亚硒酸钠处理浓度为70 mg·kg−1（硒浓度32.0 mg·kg−1）时，对革兰氏阳性菌的生长呈现显著抑制. 研究结果表明低剂量硒对土壤微生物生长呈促进作用[13 − 14]，而高剂量硒则对微生物的生长表现为抑制作用，该结果也与戴志华等人的研究结果一致[15].
培养到21 d时，真菌没有检出，考虑到0 d和2 d检测出的真菌量也较小，培养到21 d时真菌可能受培养环境影响有所减少至未能检出. 与对照组相比，各浓度组下细菌、革兰氏阳性菌和革兰氏阴性菌含量均减少. 亚硒酸钠浓度在0.2—30 mg·kg−1（硒浓度0.0913—13.7 mg·kg−1）之间时，各处理组之间总体上没有显著差异，当亚硒酸钠浓度为70 mg·kg−1（硒浓度32.0 mg·kg−1）时，细菌、革兰氏阳性菌和革兰氏阴性菌都显著下降. 以上结果表明高浓度硒处理抑制土壤微生物的生长繁殖. 其中低浓度硒处理下微生物量的减少，可能是土壤有机质含量变化造成的. 推测可能在培养2 d后，低硒浓度（亚硒酸钠浓度为0.2—30 mg·kg−1，硒浓度0.0913—13.7 mg·kg−1）处理下，微生物大量繁殖，与对照组相比其微生物量呈现增长趋势，与此同时会消耗更多土壤有机质. 低硒处理组更多的有机质消耗从而导致了21 d时微生物量的下降. 对照组各类微生物（除革兰氏阳性菌外）随时间变化均呈现下降趋势，且真菌与革兰氏阴性菌的微生物量呈现显著下降趋势（用大写字母标注），为土壤有机质的减少提供一定佐证.
在低剂量暴露下亚硒酸钠对微生物呈现促进作用，这与硒是人体必需的微量元素有关. 一定浓度范围的硒不会对微生物产生伤害，而能作为原料参与诸如硒甲硫氨酸等含硒氨基酸的合成，进而合成酶（如含硒的甲酸脱氢酶、烟酸羟化酶等）或者参与核酸合成，促进微生物的生长繁殖[39 − 41]. 樊俊等通过植烟土壤施硒肥盆栽实验研究表明，当硒浓度为5 mg·kg−1和10 mg·kg−1时，都会造成土壤微生物数量的增长[42]. 而当硒含量过高，亚硒酸钠在微生物体内与硫醇反应（如谷胱甘肽），被还原为0价硒，同时产生超氧阴离子，过多的超氧阴离子可能造成微生物的氧化损伤[43 − 44]. 此外，硒还可能过度氧化巯基从而导致蛋白质失活，以此抑制微生物的生长[45].
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（1）土壤原位硒实验结果表明，土壤微生物总量、细菌量、革兰氏阳性菌量、革兰氏阴性菌量与土壤理化性质中的总氮、总有机碳呈极显著正相关，与硒含量（范围为0.101—4.563 mg·kg−1）呈显著正相关. 低浓度硒可以被微生物利用生成含硒氨基酸，参与细胞内酶、核酸等的合成，从而促进微生物的生长.
（2）实验室外源添加硒控制实验表明，培养2 d时，真菌的含量无显著变化，随着外源添加的亚硒酸钠浓度的升高，土壤细菌、革兰氏阳性菌和革兰氏阴性菌的含量先增加后减小. 当外源添加硒浓度小于等于4.57 mg·kg−1时，随着硒含量的增大，对细菌、革兰氏阳性菌和革兰氏阴性菌的生长繁殖起到明显促进作用，这与野外原位硒同土壤微生物相关性的分析结果一致. 本研究表明低剂量（硒浓度0.0913—22.8 mg·kg−1）硒会增加土壤微生物量，且当硒浓度为2.28 mg·kg−1或4.57 mg·kg−1时促进作用可以达到最大，而高硒浓度则会抑制土壤微生物生长（硒浓度32.0 mg·kg−1）.
土壤原位硒及外源硒处理下土壤微生物群落特征分析
Characteristics of soil microbial communities treated with orthotopic and exogenous selenium
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摘要: 本研究采用野外原位硒研究和实验室外源硒控制实验结合的方法，利用磷脂脂肪酸（phospholipid fatty acid，PLFA）法表征土壤微生物组成并对其定量，探究土壤硒对微生物群落特征的影响的定量关系. 结果表明，土壤微生物总量、革兰氏阳性菌和革兰氏阴性菌的量均与原位硒含量（范围0.101—4.563 mg·kg−1）呈显著正相关，同时其与土壤总氮和总有机碳呈极显著正相关. 室内外源硒控制实验中，在短期培养（培养2 d）时，随着外源硒浓度的增大，除真菌响应不显著，细菌、革兰氏阳性菌和革兰氏阴性菌含量均呈现先升高后降低的趋势. 当硒含量为2.28 mg·kg−1时，对革兰氏阴性菌生长繁殖的促进作用最强，对细菌、革兰氏阳性菌促进作用最强的硒含量为4.57 mg·kg−1. 外源添加硒实验的结果同野外原位硒与土壤微生物相关性的分析结果一致. 当硒含量达22.8 mg·kg−1时，短期（2 d）会促进细菌增长，但长期（21 d）下则表现为显著抑制. 当硒含量为32.0 mg·kg−1时，不论是短期培养（2 d）还是长期培养（21 d），对细菌、革兰氏阳性菌和革兰氏阴性菌生长表现出显著抑制作用. 本研究表明硒含量在一定范围可以促进土壤微生物繁殖，而过量的硒则会抑制微生物的生长，该结果可为富硒农业的可持续绿色发展提供科学依据.Abstract: This study adopted a combination of the field in situ selenium research and laboratory exogenous selenium control experiments to investigate the quantitative relationship between soil selenium and microbial community characteristics. A phospholipid fatty acid (PLFA) method was used to characterize and quantify the composition of soil microorganisms. The results showed that the total amount of soil microorganisms, Gram-positive bacteria, and Gram-negative bacteria was significantly positively correlated with the in situ selenium content (range 0.101—4.563 mg·kg−1) and was also significantly positively correlated with the total nitrogen and total organic carbon in the soil. In the lab exogenous selenium control experiment in the short-term culture (cultured for 2 d), with the increase of exogenous selenium concentration, except that the response of fungi was not significant, the content of bacteria, Gram-positive bacteria and Gram-negative bacteria all showed a trend of first increasing and then decreasing. When the selenium content was 2.28 mg·kg−1, the promotion effect on the growth and reproduction of Gram-negative bacteria was the strongest. The selenium content had the strongest promotion effect on bacteria when Gram-positive bacteria was 4.57 mg·kg−1. The results of the exogenous selenium addition experiment were consistent with the analysis results of the correlation between field in situ selenium and soil microorganisms. When the selenium content reached 22.8 mg·kg−1, short-term culture (2 d) would promote the growth of bacteria, but long-term culture (21 d) showed significant inhibition. When the selenium content was 32.0 mg·kg−1, both short-term culture (2 d) and long-term culture (21 d) showed significant inhibition on the growth of bacteria, Gram-positive bacteria, and Gram-negative bacteria. This study shows that selenium content in a certain range can promote the reproduction of soil microorganisms, while excessive selenium will inhibit the growth of microorganisms, which can provide the scientific basis for the sustainable green development of selenium-rich agriculture.
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Key words:
- selenium /
- soil /
- microbial community /
- phospholipid fatty acids.
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图 2 野外土微生物数量、硒含量和理化性质的相关关系
Figure 2. The correlation among the soil microorganism selenium content, and the physical and chemical properties
图 3 微生物量随时间和硒含量的变化
Figure 3. Variation of microbial PLFA content with culture time and concentrations of selenium
表 1 野外土壤硒含量及理化性质
Table 1. Selenium content and physical and chemical properties of wild soil
样点
Sampling site硒量/（mg·kg−1）
Se content总氮/（ g·kg−1）
Total nitrogen总有机碳/（ g·kg−1）
Total organic carbon含水率/%
Moisture contentpH 1 0.101 0.77 9.05 6.71 4.27 2 0.157 1.02 9.40 7.83 6.54 3 0.206 0.99 10.63 4.90 5.79 4 0.207 1.84 16.59 7.01 5.48 5 0.214 0.73 7.10 9.09 7.36 6 0.227 0.87 10.08 4.45 4.91 7 0.298 0.97 10.49 4.43 6.60 8 0.299 1.51 16.76 13.05 6.92 9 0.300 1.52 17.40 2.29 7.47 10 0.319 0.89 9.26 8.03 7.08 11 0.330 1.96 19.46 13.75 6.84 12 0.336 2.05 26.02 14.71 6.86 13 0.360 1.09 12.10 13.37 6.84 14 0.360 1.15 12.01 10.34 7.05 15 0.430 1.40 16.54 9.38 6.04 16 0.468 1.21 13.09 13.83 6.94 17 0.531 1.44 18.19 6.81 7.30 18 0.544 1.60 17.99 18.30 6.50 19 0.657 1.63 27.04 15.23 7.43 20 1.064 1.38 25.71 7.08 6.86 21 1.153 4.28 98.36 4.60 7.55 22 4.563 2.00 53.99 4.70 7.32 
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表 2 野外土壤微生物各菌群磷脂脂肪酸含量
Table 2. The content of microbial phospholipid fatty acid under the wild soil
样点
Sampling
point总PLFA/
（nmol·g−1）
Total细菌PLFA/
（ nmol·g−1）
Bacte ria真菌PLFA/
（ nmol·g−1）
Fungi革兰氏阳性菌PLFA/
（ nmol·g−1）
Gram-positive bacterium革兰氏阴性菌PLFA/
（ nmol·g−1）
Gram-negative bacterium1 29.59 27.61 1.99 0.00 7.79 2 39.32 37.97 1.35 2.69 15.54 3 78.13 78.13 0.00 15.69 39.45 4 72.55 69.14 3.41 24.70 15.54 5 42.20 42.20 0.00 0.00 13.58 6 41.22 33.06 8.16 3.15 4.58 7 37.60 36.76 0.00 3.59 16.41 8 42.32 41.33 0.99 0.85 15.78 9 40.13 38.91 1.22 3.30 15.81 10 38.59 38.59 0.00 0.00 14.88 11 76.56 72.48 4.09 22.41 22.66 12 46.82 46.82 0.00 3.92 19.94 13 40.97 39.07 1.27 5.63 11.61 14 38.09 35.95 1.05 3.31 16.78 15 58.32 58.32 0.00 10.70 19.12 16 43.52 42.20 0.00 7.50 10.55 17 104.11 91.80 12.31 27.49 30.57 18 44.43 44.43 0.00 3.76 16.63 19 59.47 59.47 0.00 7.63 23.11 20 42.27 40.04 1.39 3.70 14.97 21 150.56 140.90 9.67 22.35 65.89 22 62.25 60.56 1.69 14.02 25.14
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