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磷是植物生长发育所必需的大量元素之一，土壤中的磷形态直接影响植物磷吸收的水平[1-2]. 土壤中能被植物直接吸收利用的磷素形式是无机磷，大部分磷容易以铁磷、钙磷等难溶态磷滞留在土壤中，这主要受土壤类型、质地和理化特征等因素影响[3]. 我国土壤普遍存在磷素缺乏的现象，施用的磷肥只有10%—25%能被植物吸收，大部分磷肥在土壤中累积，容易造成磷资源浪费，或者随着地表径流和水土流失造成水体富营养化现象[4]. 因此，如何提升难溶态磷转化为有效磷是减少磷肥施用量、提升磷素利用率的重要途径.
低分子量有机酸活化土壤磷，提高植物吸收无机磷含量，是植物应对低磷逆境的重要机制[5-8]. 低分子量有机酸是土壤-植物-根际生态系统最活跃的碳形态，低浓度低分子量有机酸能促进土壤有效磷释放，其Hormesis效应-剂量关系已经受到了广泛的关注. Hormesis效应是指机体受外源化学物质胁迫产生的胁迫效应，表现为低浓度时产生刺激兴奋效应，而高浓度时表现为抑制作用的现象[9]. 在土壤生态系统中，Hormesis效应-剂量关系主要关注重金属、有机污染物（如多环芳烃、多氯联苯等）、农药及抗生素等外源有毒物质对植物生长发育、土壤微生物活性、土壤酶活性等因素的影响[10-12].
一定浓度范围内的低分子量有机酸对土壤磷的释放表现为剂量-效应关系，低分子量有机酸种类、浓度、浸提时间和浸提次数对土壤磷含量的释放有重要影响[13-15]. 陆文龙等[16]研究表明柠檬酸、苹果酸、酒石酸、草酸等对土壤中磷的活化与提取时间、提取浓度和土壤有效磷含量显著呈显著正相关. 庄正等[17]研究表明当浓度在0—8 mmol·L−1时，草酸、柠檬酸、苹果酸和丙二酸对土壤磷的释放量都随着有机酸浓度的提高而增加. 介晓磊等[18]研究表明当草酸、柠檬酸、苹果酸和酒石酸在0—5 mmol·L−1时，随着有机酸浓度的提高，石灰性土壤磷素释放量越大，增强的幅度为草酸 >柠檬酸 >酒石酸 >苹果酸. 总体来说，土壤pH和其它理化性质的改变、试验方法和培养时间的不同和低分子量有机酸种类和浓度都会显著影响土壤磷的释放[19]. 宋金凤等[20]以不同浓度的草酸和柠檬酸模拟凋落物对森林土壤磷释放的影响，结果表明有机酸的浸提时间、浸提次数对磷的持续释放及其动力学特征有显著影响，两种有机酸的最佳浸提时间为12 h，2.0 mmol·L−1柠檬酸处理下磷释放的累加效应大于草酸. Zhao等[21]研究表明0—10 mmol·L−1浓度的草酸和柠檬酸能显著提高构树和桑树根际土壤的磷释放量，其土壤磷释放量与有机酸浓度之间表现为线性关系. Ström等[22]研究表明在pH<3.5的酸性土壤和pH=7.5的碱性土壤中，0—100 mmol·L−1浓度的草酸、柠檬酸和苹果酸都能增加土壤磷的释放量，但在高pH作用下有机酸对磷的提取作用更有效. 因此，有机酸与其提取的有效磷之间的剂量-效应关系的变化及其原因等值得重点关注的问题.
湖滨带是水陆系统的交错带，该区域生产力和生物多样性较高，在湖泊生态系统中发挥着重要的生态功能，对污染物的滞留和水体净化、生物群落多样性的维护等具有重要影响[23-25]. 因此，本文在安庆沿江区域的菜子湖、破罡湖、武昌湖湿地湖滨带采集了表层土壤，选择了两种土壤中常见的低分子量有机酸: 苹果酸和酒石酸，研究添加不同浓度的苹果酸和酒石酸对3个湖泊湿地湖滨带土壤有效磷释放的影响，分析两种有机酸影响下土壤磷的剂量-效应关系曲线，探讨苹果酸和酒石酸对不同湖泊湿地有效磷释放的差异性，为低分子量有机酸改善土壤中磷素养分提供技术支撑，同时为磷素流失的环境风险防控和富磷水体的富营养化治理提供理论依据.
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采集安庆菜子湖（CZH）、破罡湖（PGH）和武昌湖（WCH）典型湖滨带表层土壤（0—20 cm）样品，每个湖泊选取湖滨带典型植物区域进行采样，同时考虑污染源排放口、水文地质等因素，每个湖泊确定3个土壤采样区（表1），每个采样区设置5个采样点（5 m×5 m），将5个采样点土壤均匀混合后作为1个采样区的混合土样，将风干过筛后的3个采样区的土壤混合作为一个湖泊湖滨带的土壤，去除土壤中的石块、残留植物根系等杂质，按四分法取样后，自然风干，研磨过100目土壤筛后密封装入塑料袋备用. 土壤pH、有机质含量、阳离子交换量、总磷、有效磷含量等土壤基本理化特征根据鲍士旦的方法进行分析[26]. 每组试验重复3次，分析计算采用3次试验数据的平均值.
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供试低分子量有机酸是苹果酸、酒石酸，均购自国药试剂公司，纯度均为分析纯（99%）以上，具体信息见表2.
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外源胁迫物浓度梯度的设置是影响Hormesis效应的关键因素，合适的浓度梯度范围有利于捕捉Hormesis效应，若设置过多的低/高浓度梯度，会增加实验工作量，并且许多效应点不起任何作用[10, 27-28]. 本研究参照前人关于植物根系分泌低分子量有机酸浓度特征[29-31]，按照低剂量区间加密设置，高剂量区间减少剂量设置的原则，确定0、1、1.5、2、5、8、10、20 mmol·L−1等8个浓度梯度.
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分别称取3.0 g 风干过筛后的土壤样品置于8个50 mL的锥形瓶中，按10∶1的水土比，分别加入30 mL的0、1、1.5、2、5、8、10、20 mmol·L−1等8个浓度梯度的低分子量有机酸溶液，同时加入 3—5 滴 0.01 g·L−1 百里酚微生物抑制剂防止土壤微生物对有机酸的消耗作用，振荡30 min后，离心，取上清液保存，利用磷钼蓝比色-可见光分光光度法在波长700 nm下测定出上清液中的有效磷浓度.所有实验设3个重复.
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分别用不同浓度梯度低分子有机酸提取出土壤磷含量（Xi）减去低分子有机酸浓度为0 mmol·L−1提取出土壤磷含量（对照组，X0），计算出各浓度梯度的低分子有机酸对磷的提取率Y，如下式（1）：
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根据有机酸浓度梯度（N）和各浓度梯度有机酸对磷的提取率Y，利用如下式（2）进行拟合：
根据式（2）计算Y= 0 时两个有机酸浓度D1（诱导生产Hormesis效应的起始浓度）、D2（诱导产生 Hormesis效应的结束浓度），因此可求出诱导效应的浓度比值Qi= D2/D1, 浓度差值ΔD=D2−D1，同时可计算出刺激效应区域面积（阴影部分），定义为R.
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对式（2）进行一阶求导，可得下式（3）：
式（3）中，当Y′=0时，得到磷提取率最大值时有机酸浓度中间值NMe=−b/2a，从而得出磷提取率最大值Ymax，以及相对应的磷提取量最大值Xmax.
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3个湖泊湖滨带土壤基本理化性质见表3. 由表3可知，CZH和WCH湖滨带土壤呈弱酸性，PGH湖滨带土壤呈中性；PGH湖滨带土壤有机质含量显著低于CZH和WCH；3个湖泊之中PGH总磷含量最低，但其有效磷含量显著高于CZH和WCH.
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添加不同浓度酒石酸对CZH、PGH和WCH湖滨带土壤磷提取量及其提取率的影响如图1所示.
由图1可知，随着酒石酸浓度升高，3个湖泊湖滨带土壤磷含量升高，其中CZH和PGH磷提取量在10 mmol·L−1酒石酸浓度时达到最高. 在20 mmol·L−1酒石酸浓度时磷提取量受到抑制，相对于10 mmol·L−1时的磷含量，CZH和PGH磷提取量时磷含量分别降低36.84%和7.43%；WCH磷提取量则随着酒石酸浓度的升高而增加，在20 mmol·L−1酒石酸浓度时磷提取量最大.
苹果酸对3个湖泊湖滨带土壤磷提取量影响见图2所示. 由此可知，当苹果酸分别为10、20 、10 mmol·L−1时，CZH、PGH和WCH土壤磷提取量最大，其中CZH湖滨带土壤磷提取量在苹果酸浓度为10 mmol·L−1时显著高于苹果酸浓度为5 mmol·L−1、8 mmol·L−1和20 mmol·L−1的磷提取量，而PGH、WCH湖滨带土壤磷提取量在苹果酸浓度＞5 mmol·L−1时无显著差异.
低分子量有机酸浓度可以降低土壤磷的固定，增加土壤磷的生物有效性，本文研究表明土壤磷的提取随着有机酸浓度的升高，呈现有规律的变化趋势，这与前人的研究一致[32-34]. 低分子量有机酸对磷含量提取和活化具有一定的促进作用，随着低分子量有机酸浓度的升高，磷提取量增加，有机酸的种类和浓度范围、提取时间、土壤类型等影响土壤磷的提取量[35-37]. 有机酸本身的解离过程对土壤磷的提取量有较大影响，一方面，有机酸根离子可以有效活化土壤中的钙磷、铝磷和铁磷等难溶性磷化合物，但这与有机酸根离子的结构有较大关系；另一方面，有机酸释放出的H+对土壤磷的活化贡献占25%—40%[38]. 本研究中，同一浓度下的两种有机酸对3个湖泊湖滨带土壤磷的提取量差异较大，苹果酸对3个湖泊湖滨带土壤磷的释放量显著高于酒石酸，苹果酸对CZH和PGH湖滨带土壤磷的提取量比酒石酸平均高出70.19%和46.45%，这可能是由于苹果酸和酒石酸都属于二元有机弱酸，其解离常数差异较小. 由于同一浓度下，两种有机酸解离常数两种有机酸释放出的H+贡献度类似，然而苹果酸根离子比酒石酸根离子少1个羟基基团，因此与土壤中难溶性磷化合物形成络合物的空间位阻效应要小的多，因此苹果酸对磷的提取能力比酒石酸强.
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利用线性方程、一元二次多项式方程、幂指数方程和双曲线方程等曲线方程拟合有机酸对磷提取率的影响结果如表4所示. 由表4可知，线性方程的拟合效果相对较差，酒石酸对CZH和PGH土壤磷提取率无显著性差异，苹果酸对CZH土壤磷提取率无显著性差异（P<0.05）；幂指数方程拟合酒石酸对CZH土壤磷提取率的影响无显著性差异，对其它土壤磷提取率的拟合效果较好（P<0.05）；一元二次多项式方程和双曲线方程都能拟合两种有机酸对3个湖泊湖滨带土壤磷提取率的影响（P<0.05），其中一元二次多项式方程的拟合效果最佳，在同等条件下其拟合曲线的相关系数大于双曲线方程拟合曲线的相关系数，即该一元二次多项式方程即可表示低分子量有机酸对土壤磷提取的Hormesis效应. 前人众多研究表明有机酸对土壤磷提取可以用线性方程、对数方程、指数方程、Langmiur方程等多种方程进行拟合，这些拟合过程较多关注有机酸浸提时间、有机酸浸提次数对土壤磷释放动力学的影响，这对了解有机酸提取土壤磷的释放具有重要意义[16-17,20,39]. 本研究中，主要了解有机酸浸提浓度对土壤磷提取率的影响，从最优拟合方程的各项参数全面了解有机酸对磷提取释放的意义，这是之前的研究未关注的.
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图3反映了利用一元二次多项式方程拟合不同酒石酸和苹果酸浓度对3个湖泊湖滨带土壤磷提取率的影响，酒石酸对CZH、PGH和WCH湖滨带土壤磷提取率拟合方程的相关系数分别为0.9974（P=0.0001）、0.9628（P=0.0053）和0.9957（P<0.0001）；苹果酸对CZH、PGH和WCH湖滨带土壤磷提取率拟合方程的相关系数分别为0.9478（P=0.0103）、0.9845（P=0.0010）和0.9833（P=0.0011），由此可知该方程拟合效果较好.
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由表5可知，不同有机酸提取各湖泊湖滨带土壤磷的Hormesis效应参数不同.酒石酸提取下3个湖泊D1均为负值，两种有机酸提取下CZH的ΔD最低，这说明土壤磷背景具有较大的影响. 3个湖泊湖滨带土壤磷提取的两种有机酸的NMe在12.21—16.25 mmol·L−1之间，其对应的土壤磷提取含量最大值Xmax在1.47—6.55 mg·kg−1之间. 酒石酸和苹果酸对PGH湖滨带土壤磷提取率最大，分别为1817.57%和2166.63%，对WCH湖滨带土壤磷提取率最小，分别为422.91%和787.07%，这与应对胁迫潜能R值变化规律一致，这可能与该地区土地有效磷含量较高及物种多样性有关. 3个湖泊湖滨带优势物种都是一年生的草本植物，但其生物量有较大差异，其中芦苇和野菰的生物量较大，而其它植物生物量较小，这会影响植物根系吸收土壤磷的差异性，从而导致土壤磷释放量不同[25, 40-41].
土壤磷含量和形态也会对有机酸提取土壤磷的Hormesis效应产生影响，这与土壤有机质含量和土壤磷素形态相关，有机质含量和土壤有效磷含量越高，越有利于有机酸对土壤磷的释放[42]；同时低分子量有机酸提取土壤磷形态受土壤类型影响较大，酸性土壤中有机酸活化磷的作用大于石灰性土壤[38]，这些都会对有机酸提取土壤磷Hormesis效应参数产生重要影响. 本研究中，PGH总磷含量和有机质含量较低，但其有效磷含量显著高于CZH和WCH，这可能会是PGH湖滨带土壤磷最大提取率（Ymax）和应对胁迫潜能（R）最高的原因.
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（1）土壤磷的提取随着有机酸浓度的升高呈现一定规律的变化规律.这种变化规律可通过基于Hormesis效应-剂量曲线的一元二次多项式方程进行拟合，其拟合效果较好，该方程的各项参数对了解有机酸对土壤磷提取有重要意义.
（2）苹果酸对湖滨带湿地土壤磷的释放能力比酒石酸强，两种有机酸对PGH湖滨带土壤磷提取量显著高于CZH和WCH.因此，在推广应用有机酸调控土壤磷生物有效性方面，可优先选择苹果酸作为二元有机弱酸的代表性物质.
（3）土壤有机质含量、土壤磷素形态和土壤类型对低分子量有机酸提取土壤磷的Hormesis效应有重要影响，PGH湖滨带土壤磷最大提取率和应对胁迫潜能最高.
低分子量有机酸对湖泊湿地湖滨带土壤磷释放的影响
Effect of low molecular weight organic acids on soil phosphorus release of inner lakeside belt in lake wetlands
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摘要: 本文采集安庆沿江菜子湖、破罡湖、武昌湖湖滨带的表层土壤，测定了不同浓度酒石酸和苹果酸影响下的3个湖泊土壤磷释放量. 结果表明，酒石酸和苹果酸都能对湖滨带土壤磷提取率，产生随有机酸浓度变化的Hormesis效应，苹果酸对磷的提取能力比酒石酸强. 酒石酸和苹果酸对破罡湖湖滨带土壤磷最大提取率（Ymax）分别为1817.57%和2166.63%，显著高于菜子湖和武昌湖. 两种有机酸对破罡湖湖滨带土壤磷的应对胁迫潜能（R）也分别高于菜子湖和武昌湖. 研究结果可为利用低分子量有机酸改善土壤中磷素养分提供理论依据，同时为磷素流失的环境风险控制提供技术支撑.
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关键词:
- Hormesis效应 /
- 低分子量有机酸 /
- 有效磷 /
- 湖泊湿地
Abstract: In this study, the surface soils of inner lakeside belt in Caizi Lake, Pogang Lake and Wuchang Lake along Yangtze River of Anqing were collected, and the soil phosphorus release contents for three lakes affected by different concentrations of tartaric acid and malic acid were measured. The results showed that both tartaric acid and malic acid induced concentration-dependent hormesis effects on the extraction ratio of soil phosphorus in inner lakeside belt, and the malic acid had a stronger capacity of extract phosphorus than tartaric acid. The maximum extraction rate (Ymax) of soil phosphorus in inner lakeside belt of Pogang lake by tartaric acid and malic acid were 1817.57% and 2166.63%, respectively, which were significantly higher than those in Caizi Lake and Wuchang Lake. The potential for response stress (R) of the two organic acids to soil phosphorus in Pogang lake were higher than that in Caizi Lake and Wuchang Lake. The results can provide a theoretical basis for the use of low molecular weight organic acids to improve soil phosphorus nutrients, and provide technical support for the control of environmental risk of phosphorus loss. -
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图 1 不同酒石酸浓度对各湖泊湖滨带土壤磷释放量影响
Figure 1. Influence of different concentrations of tartaric acid on phosphorus release in inner lakeside belt of three lakes
图 2 不同苹果酸浓度对各湖泊湖滨带土壤磷释放量影响
Figure 2. Influence of different concentrations of malic acid on phosphorus release in inner lakeside belt of three lakes
图 3 不同浓度的酒石酸和苹果酸对各湖泊湖滨带土壤磷提取率影响
Figure 3. Influence of different concentrations of tartaric acid and malic acid on phosphorus extraction in inner lakeside belt of three lakes
表 1 各湖泊湖滨带基本特征及采样点位置
Table 1. Basic characteristics and the location of sampling points in inner lakeside belt of three lakes
湖泊名称
Lake name湖滨带优势物种
Dominant species of lakeside belt湖泊面积/km2
Lake area采样区位置
Sampling area locationCZH 细叶薹草、长刺酸模、芦苇 146.3 E117°5′6.08″, N30°45′19.84″ E117°4′43.25″, N30°42′42.64″ E117°6′52.56″, N30°43′1.23″ PGH 芦苇、光头稗、一年蓬 22.7 E117°8′6.88″, N30°39′29.98″ E117°8′58.32″, N30°39′16.16″ E117°9′55.10″, N30°36′38.80″ WCH 野菰、莲子草、秋角菱 107.5 E116°41′45.72″, N30°14′51.66″ E116°45′7.52″, N30°17′21.54″ E116°46′10.39″, N30°17′40.00″ 
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表 2 供试低分子量有机酸的基本性质
Table 2. Basic properties of low molecular weight organic acids
有机酸类型
Organic acid type英文名称
English name化学式
Chemical formula解离常数
Dissociation constantCAS号
CAS Number苹果酸 Malic acid HOOC-CH（OH）-CH2-COOH K1=4.0×10−4 133-37-9 K2=8.9×10−6 酒石酸 Tartaric acid HOOC-CH（OH）-CH（OH）-COOH K1=9.1×10−4 617-48-1 K2=4.3×10−5
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表 3 各湖泊湖滨带土壤基本理化性质
Table 3. Soil physicochemical properties in inner lakeside belt of three lakes
湖泊
LakepH 有机质/（g·kg−1）
Organic matter阳离子交换量/（cmol·kg−1）
Cation exchange capacity总磷/（mg·kg−1）
Total phosphorus有效磷/（mg·kg−1）
Available phosphorusCZH 4.97a±0.16 29.36a±1.91 12.9a±1.22 446a±21.66 1.20a±0.12 PGH 7.04c±0.11 22.15b±2.54 10.8a±0.64 298b±10.42 5.47b±0.63 WCH 5.85b±0.27 31.94a±1.28 11.7a±0.69 547c±20.11 2.10c±0.37 注：数据以平均值（M）±标准误差（SE）表示，平均值后面的小写字母表示同一指标在3个湖泊之间的差异性（P<0.05）.
Note: The data was shown by mean （M） ± standard error （SE）, and the different lowercase letters indicated the difference of the same index in the three lakes （P<0.05）.
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表 4 不同拟合方程模拟酒石酸和苹果酸对磷提取率
Table 4. The different fitting equations simulated the extraction rates of phosphorus by tartaric acid and malic acid
有机酸
Organic acid湖泊名称
Lake name线性方程
Linear equation$ Y=\mathrm{a}X+b $ 多项式方程
Polynomial equation$ Y=\mathrm{a}{X}^{2}+bX+c $ 幂指数方程
Exponential equation$ Y=\mathrm{a}{X}^{b} $ 双曲线方程
Hyperbolic equation$ Y=\dfrac{aX}{b+X} $ 酒石酸 CZH r=0.5606
P=0.1905r=0.9974
P=0.0001r=0.7362
P=0.0592r=0.8450
P=0.0160PGH r=0.7410
P=0.0562r=0.9628
P=0.0053r=0.8812
P=0.0088r=0.9589
P=0.0006WCH r=0.8960
P=0.0063r=0.9957
P<0.0001r=0.9578
P=0.0007r=0.9852
P<0.0001苹果酸 CZH r=0.7192
P=0.0685r=0.9478
P=0.0103r=0.8083
P=0.0278r=0.8664
P=0.0116PGH r=0.8418
P=0.0175r=0.9845
P=0.0010r=0.9353
P=0.0020r=0.9837
P<0.0001WCH r=0.8516
P=0.0150r=0.9833
P=0.0011r=0.9152
P=0.0038r=0.9533
P=0.0009注：X表示有机酸浓度（mmol·L−1），Y表示有机酸对土壤磷的提取率（%）.r表示拟合曲线的相关系数，P表示显著性意义.
Note: X is the concentration of organic acids （mmol·L−1）, Y is the extraction rates of phosphorus by organic acids （%）. r is the correlation coefficient of the fitting equation, P is the significant difference.
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表 5 不同有机酸提取各湖滨带土壤磷Hormesis效应参数
Table 5. Hormetic parameters of soil phosphorus induced by different organic acids in inner lakeside belt of three lakes
有机酸
Organic acid湖泊名称
Lake nameD1 D2 NMe Ymax Xmax Qi ΔD R 酒石酸 CZH −0.04 24.47 12.21 784.62 2.43 −545.77 24.51 13551.25 PGH −1.13 28.64 13.76 1817.57 4.02 −25.36 29.77 93383.91 WCH −0.47 32.97 16.25 422.91 1.47 −69.97 33.44 10561.63 苹果酸 CZH 0.63 26.63 13.63 634.10 4.23 42.24 26.00 4377.96 PGH −0.61 30.70 15.04 2166.63 6.55 −50.07 31.31 88529.41 WCH 0.37 30.20 15.28 787.07 2.25 81.58 29.83 11313.27
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