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抗生素被广泛应用于人类和动物的疾病治疗或生长促进，其中环丙沙星(Ciprofloxacin(CIP)，C17H18FN3O3)是一种氟喹诺酮类抗生素，结构复杂、残留时间长、污染范围广、易促进抗生素耐药基因的生长，在水环境中被频繁检出，质量浓度一般在ng·L−1到μg·L−1之间[1]。磺胺甲恶唑(Sulfamethoxazole (SMX)，C10H11N3O3S)具有很强的抗菌能力和抗菌广谱性，广泛用于治疗人类及动物的细菌感染，但在使用过程中大部分SMX无法被利用，而是以母体化合物或活性代谢物的形式残留在尿液、粪便及废弃饲料中，最终进入地表水或地下水[2]。水环境中残留的抗生素不仅对微生物、植物和脊椎动物具有毒性作用[3]，也极有可能诱发抗生素抗性基因的产生，而抗性基因则会通过水平基因转移促进抗生素抗性细菌和其他细菌的传播，对生态环境和人类健康造成巨大威胁[4]。因此，实现水环境中残留抗生素的有效降解对水环境安全保障具有重要意义。
相对于高级氧化、膜过滤和活性炭吸附等抗生素处理技术而言，人工湿地具有成本低、易管理、效果较好等优点[5]，被广泛应用于抗生素降解。例如覃岚倩等[6]在水力负荷0.16 m3·(m2·d)−1的条件下，研究了不同粒径砾石填充对抗生素复合污染的净化效果，采用渐变粒径多层填充的方式能够提高人工湿地对氟喹诺酮类、磺胺噻唑、磺胺二甲基嘧啶和氧四环素的去除效果。刘佳等[7]在水力停留时间为1~4 d的条件下，研究了水平潜流和下行-上行复合垂直流人工湿地对恩诺沙星、磺胺甲唑和氟甲砜霉素的去除效果，结果发现人工湿地构型对抗生素的去除效果差异不大，而延长水力停留可显著提高湿地对抗生素的去除效果。人工湿地在去除抗生素的同时，湿地内植物、微生物也会受到抗生素的影响而发生性状的改变，进而影响人工湿地中污染物的降解过程[8-9]，理解这些变化过程对改善人工湿地对抗生素的去除具有重要意义。有研究[6]表明，添加抗生素后促进人工湿地内变形菌门、厚壁菌门、浮霉菌门相对丰度的上升，而磺胺嘧啶则会降低污水处理系统的氨氮和总氮去除能力[10]。然而，目前对多种类抗生素胁迫下人工湿地中植物生理特性及微生物群落响应的研究却较少。针对多种类抗生素胁迫下湿地植物生理和微生物群落的变化特征，构建了2组上向垂直流人工湿地，选取磺胺甲恶唑和环丙沙星为典型抗生素，探究多种类抗生素存在下人工湿地的污染物去除效能，及植物和微生物特性的改变规律，以期为提高人工湿地的水质安全保障功能提供支撑。
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如图1所示，构建2组具有相同尺寸的上向垂直流人工湿地(D×H = 20 cm×50 cm)，反应器外部皆用遮光膜包裹。每组人工湿地底部均采用10~20 mm的砾石铺设5 cm的承托层，承托层上采用粒径为2~6 mm的砾石铺设35 cm的基质层，并种植2~3株长势均匀的水菖蒲。
2组人工湿地反应器均在室外运行，在各反应器底部与上部填料层分别接种污水处理厂厌氧池和好氧池活性污泥，经3个月左右的稳定期后，正式投入实验。2组人工湿地反应器采用连续进水的运行方式运行6个月，对应的水力负荷为0.12 m3·(m2·d)−1，水力停留时间为2 d。用自来水，C6H12O6，NH4Cl，KNO3和KH2PO4模拟配制城市生活污水。除此之外，在其中一组人工湿地进水中添加平均质量浓度分别为51.26 μg·L−1 的SMX和52.31 μg·L−1 的CIP，并命名为CW-A，而另一组人工湿地进水中则不含抗生素，命名为CW。实验中2组人工湿地的进水水质见表1。
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每周分别对2组人工湿地反应器的进出水进行取样(取样口见图1)，在4 h内分析其COD、TN、NH4+-N、NO3−-N和TP，其中COD采用快速消解-分光光度法，TN采用过硫酸钾分光光度法，NH4+-N采用纳氏试剂分光光度法，NO3−-N采用氨基磺酸分光光度法，TP采用钼锑抗分光光度法测定。每2 d采用UPLC-MS-MS测定出水抗生素浓度。采用试剂盒(南京建成)检测各组反应器中植物的超氧化物歧化酶(SOD)、过氧化氢酶(CAT)、过氧化物酶(POD)的活性和脂质过氧化物丙二醛(MDA)的含量。实验后期将植物用超纯水清洗后，烘干至恒重，测量生物量。采用SPSS 26软件对2组人工湿地的差异进行t检验分析，显著水平设定为P<0.05，采用Pearson相关系数分析湿地中微生物菌属与污染物去除率间的相关关系。
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实验后期用无菌铲分别在CW-A和CW中距湿地表面8.75 cm(取样口1)和26.25 cm(取样口2)处对不同人工湿地内的基质进行取样，混合均匀后得到各反应器的基质样品。用无菌超纯水冲洗基质样品，并将悬浮液置于50 mL无菌离心管中，在9 000 r·min−1条件下离心10 min后弃上清液，−80 ℃保存。选择细菌16S rRNA的V3~V4区域作为分类特异性片段，委托Majorbio(上海，中国)进行高通量测序。使用Usearch(Version 11.0.667)进行操作分类单元(operational taxonomic units，OTUs)聚类分析，相似性为97%。在3%距离水平上，采用Mothur(Version 1.43.0)分析法计算微生物群落的丰富度指数和多样性指数。
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CW-A的COD平均去除率为89.55%，高于CW(86.53%)，但差异却并不显著(图2(a)，P>0.05)。高浓度CIP和SMX对COD的去除有明显的抑制作用[11]，但实验条件下的抗生素浓度却并不会显著影响湿地的COD去除效果。此外，温度下降同样使得2组人工湿地的COD去除效果受到抑制，其中CW-A的COD去除率由夏季的98.13%下降到秋冬季的80.63%，CW则由97.18%下降到75.56%(图2(a))。
在实验期间，CW-A和CW出水中的TP浓度均较为稳定，其平均质量浓度分别为(2.41±0.32) mg·L−1和(2.35±0.38) mg·L−1，去除率分别为47.59%和50.39%(图2(b)，P>0.05)。人工湿地主要通过基质吸附、植物吸收、沉淀截留和微生物降解等作用去除TP[12]。实验中使用的砾石表面较光滑，对TP吸附能力较弱，限制了湿地的TP去除效果。此外，抗生素能够通过竞争活性位点和影响微生物群落功能等途径抑制TP的去除[6,11]。但在低浓度抗生素存在条件下，这一抑制作用却并不显著(图2(b))。
CW-A和CW中的NH4+-N平均出水质量浓度分别是(19.05±1.48) mg·L−1和(16.99±2.40) mg·L−1，对应去除率分别为35.11%和43.68%(图2(c)，P<0.05)。NH4+-N在人工湿地中一般是通过基质吸附、硝化作用、厌氧氨氧化作用和植物吸收等途径被去除，其中硝化作用是最主要的去除途径[13]。2组人工湿地均为上向垂直流，湿地内DO质量浓度在0.04~0.39 mg·L−1，处于缺/厌氧条件，从而限制了硝化速率。此外，SMX的投加也降低了CW-A对NH4+-N的去除能力。CW-A和CW出水中NO3−-N平均质量浓度分别是(0.18±0.07) mg·L−1和(0.11±0.05) mg·L−1，对应去除率分别是80.35%和86.60%，存在显著差异(图2(d)，P<0.05)，表明2组上向垂直流人工湿地的环境有利于反硝化反应的进行，具有较好地NO3−-N去除能力。而CW-A对NO3−-N去除率较低的原因可能是抗生素抑制了反硝化菌的生长和活性。因此，CW-A出水TN平均质量浓度((20.63±1.77) mg·L−1)也高于CW((18.37±2.77) mg·L−1) (图2(e)，P<0.05)。
人工湿地对SMX和CIP的去除效果如图2(f)所示。SMX进水平均质量浓度为51.26 μg·L−1，CW-A出水中SMX的质量浓度在4.77~24.66 μg·L−1内，平均去除率为76.70%。实验后期，CW-A对SMX去除率有所降低。这是因为随着气温下降，湿地内水温也从(30.0±3.8) ℃逐渐降低到(3.8±2.2) ℃，湿地生物活性随温度的降低而降低，影响了磺胺类抗生素的降解[14]。CIP进水平均质量浓度是52.31 μg·L−1，CW-A出水中CIP质量浓度为0.58~6.75 μg·L−1，人工湿地对CIP表现出了良好的去除效果且效果稳定，平均去除率可达96.03%。ÁVILA等[15]也发现CIP在湿地中去除率可达90%以上。CW-A对CIP的去除能力高于SMX，这是因为CIP的辛醇水分配系数logKow(0.28)低于SMX(0.484)，能够更好地通过吸附富集-生物降解途径得以去除。
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CW中植物株高由最初的(58.77±3.23) cm生长到实验末期的(61.13±2.37) cm，说明植物在人工湿地中能够稳定生长；而CW-A中的植物株高反而降至(55.42±3.04) cm。此外，CW-A的生物量相比CW也减少了20.63%，说明植物长期处于抗生素的胁迫下会导致植物组织内的抗生素积累，进而影响植物的生长发育[16]。由图3可见，CW-A中植物的CAT活性为(31.99±4.33) U·mg -1，远高于CW植物中的CAT活性((4.55±1.77) U·mg -1，而2组人工湿地植物中的SOD和POD活性则相差不大。这与ZHENG等[17]的研究结果一致，即低浓度的抗生素会促使植物分泌抗氧化酶，消除抗生素引起的氧化压力，缓解抗生素对植物的氧化应激损伤。其中，SOD能将超氧化物催化转化为O2和H2O，CAT和POD可以将H2O2转化为H2O。然而，CW-A中植物的MDA含量(1.98±0.08) U·mg -1仍高于CW((1.84±0.08) U·mg -1)，说明CW-A中植物抗氧化酶活性的增加不足以抵抗抗生素加入引起的氧化压力，对植物细胞造成了破坏，影响了植物的生长。
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为进一步分析抗生素对人工湿地净化效果的影响作用，对2组人工湿地的微生物群落组成和结构进行了分析。由表2可知，样本中覆盖率均大于98%，说明本次测序结果可以反映样本的真实情况。CW-A中的OTU数和微生物群落丰富度均高于CW，而多样性却低于CW。这一结果说明SMX和CIP的存在刺激了湿地中微生物的生长，但同时也对微生物种类具有选择作用。
在门水平上，CW-A和CW中的优势菌门均是Firmicutes、Proteobacteria、Bacteroidota、Desulfobacterota和Actinobacteriota(图4(a))。Proteobacteria、Bacteroidota和Firmicutes在2组人工湿地中的相对丰度均较高，且这些菌门在降解有机物和脱氮除磷中具有重要作用[18]。然而，Proteobacteria和Bacteroidota菌门在CW-A中的相对丰度(31.03% , 8.06%)远低于CW(36.20% , 29.07%)。抗生素的加入抑制了Bacteroidota和Proteobacteria的活性，这可能是CW-A中脱氮效果低于CW的原因之一。Chloroflexi菌门能够分解碳水化合物和细胞物质，并能参与到硝化和反硝化过程中[19]，其在2组湿地系统中相对丰度在1.06%~1.47%。CW-A中Firmicutes的相对丰度为39.52%，显著高于CW(21.18%)，说明实验添加的CIP促进了CW-A中Firmicutes的富集。LI等[20]研究也发现添加喹诺酮类抗生素后，Firmicutes的相对丰度从(4.00±0.80)%提升到(11.00±1.00)%。
选取相对丰度大于1%的菌属进行分析，低于1%的菌属合并为others，结果如图4(b)所示。2组人工湿地中的均含有Lactococcus、Acidocella、Megasphaera、Blastochloris、unclassified_f__Xanthobacteraceae、norank_f__norank_o__Bacteroidales菌属。Lactococcus和Megasphaera是Firmicutes门的主要菌属，其在CW-A中的相对丰度(19.25%、7.61%)显著高于CW(10.37%、1.95%)。Megasphaera可以将葡萄糖转化为VFA和氢气[21]，其中H2可作为电子供体，NO3−-N作为电子受体，促进NO3−-N转化为N2。Lactococcus是异养硝化、好氧反硝化的代表菌属，可产乳酸，提高有机物的利用率和氮的去除。Chlorobaculum是一种典型的绿色硫细菌，对有机化合物的同化能力非常有限，主要利用氨、尿素、酪蛋白水解物和N2作为氮源，能够维持反应器的厌氧环境[22]，其在CW-A中的相对丰度(0.50%)显著低于CW(17.12%)，这可能也是CW-A中NO3−-N和NH4+-N去除效果差的原因之一。Desulfovibrio在CW-A中的相对丰度(2.19%)显著高于CW(0.64%)，该菌属是严格厌氧型菌，能够降解SMX，而且和异养还原为氨(DNRA)有关[23-24]，其丰度越高，NH4+-N的去除率越低，这可能是CW-A中NH4+-N去除率较低的原因之一。另外，Zoogloea、Pseudomonas和Acinetobacter在CW-A中的相对丰度(0.82%、0.71%和1.18%)均低于CW(4.35、3.52%和1.65%)，这些菌属均为反硝化菌属，说明抗生素的加入能够抑制脱氮功能菌属的富集，进而影响人工湿地的脱氮效果。然而，也有研究表明，复合磺胺甲恶唑和甲氧嘧啶能够促进Pseudomonas属的富集[25]。Acinetobacter能够实现磷的去除，在CW中的相对丰度也达到了CW-A中的1.40倍，说明抗生素的加入也能够抑制除磷功能菌属的富集，进而影响人工湿地的TP去除率。对两湿地中有显著差异的微生物功能菌属Desulfovibrio、Pseudomonas、Acinetobacter、Zoogloea与TP和氮的去除量进行了相关性分析(图4(c))。结果表明，Desulfovibrio与NH4+-N去除量成负相关，这是因为Desulfovibrio是异养还原氨的重要菌属，Desulfovibrio的相对丰度越大，NH4+-N去除量就越少。Pseudomonas、Acinetobacter、Zoogloea与NH4+-N和NO3−-N去除量成正相关，这说明以上菌属有利NH4+-N的转化和NO3−-N的去除，对湿地的脱氮效果具有重要作用，其中Acinetobacter也与TP的去除量成正相关，说明Acinetobacter对TP的去除做出较大贡献。
基于PICRUSt2，预测2组人工湿地中KEGG路径变化，结果如图4(d)显示，CW-A和CW中主要包括5大类I级代谢通路，分别为细胞过程(4.59%~4.73%)、环境信息处理(6.88%~6.71%)、遗传信息处理(6.82%~6.60%)、代谢(76.02%~76.17%)和生物体系统(1.64%~1.68%)。在5大通路中，代谢通路的相对丰度最高且占比最大，其中全局和概览通路相对丰富最高，碳水化合物代谢路径次之。葡萄糖作为简单碳水化合物，可被某些菌属利用并产生非特异性酶，降解如抗生素等难降解有机物[26]，实现葡萄糖和难降解有机污染物的共同去除。CW-A中因为SMX和CIP的加入，使得碳水化合物代谢路径的相对丰度(10.04%)高于CW(9.37%)，进而使CW-A的COD去除效果达到了89.55%，高于CW (86.53%)。在环境信息处理通路中，细胞膜转运路径相对丰度最高，且CW-A的相对丰度(4.08%)大于CW(3.85%)，这可能与SMX和CIP的跨膜运输和转运有关[27]。KEGG L3水平功能注释结果表明，细胞膜转运路径下的ABC转运体在CW-A中相对丰度为2.80%，高于CW的2.69%，而ABC转运体可导致微生物产生耐药性抗性基因[28]。
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1)加入SMX和CIP导致人工湿地CW-A组碳水化合物代谢途径相对CW组提高了7.15%，进而提高了COD去除效果。但抗生素在一定程度上抑制了对NH4+-N和NO3−-N的去除，导致CW-A的TN去除率(34.82%)明显低于CW(40.72%)。
2)植物受到多种类抗生素的胁迫后，通过释放更多的CAT以缓解氧化应激损伤，但抗生素依然对植物细胞产生了破坏，进而影响了人工湿地中植物的生长高度和生物量。
3)抗生素抑制了人工湿地中脱氮功能菌属的富集，导致CW-A中氮去除功能菌属Pseudomonas、Acinetobacter、Zoogloea的相对丰度低于CW，而具有DNRA功能的菌属Desulfovibrio相对丰度却高于CW。此外，多种类抗生素的长期胁迫，也导致CW-A更易产生抗生素抗性基因。
多种类抗生素对垂直流人工湿地净化作用的影响机制
The influence mechanism of multiple antibiotics on the purification efficiency of vertical flow constructed wetlands
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摘要: 针对抗生素残留造成的水环境安全问题，以提升人工湿地的水质安全保障功能为目的，研究抗生素对人工湿地净化功能的影响机制。通过构建添加抗生素组上向垂直流人工湿地(CW-A)和对照组人工湿地(CW)，研究多类别抗生素在人工湿地中的去除特点及其对人工湿地污染物去除效果、植物生长特性，微生物群落组成的影响作用。结果表明，人工湿地对环丙沙星(CIP)的去除率为96.03%，显著高于对磺胺甲恶唑(SMX) (76.70%)。CIP与SMX的加入对人工湿地的COD和TP去除效果没有显著影响(89.55%、86.53%和47.59%、50.39%，P > 0.05)。抗生素对湿地植物细胞产生了一定程度的破坏，导致CW-A中植物的生物量相对CW中植物减少了20.63%；高通量测序结果表明，抗生素降低人工湿地中脱氮功能菌属Chlorobaculum、Zoogloea、Pseudomonas和Acinetobacter的相对丰度，并显著影响了CW-A的TN去除效果，使其去除率(34.82%)显著低于CW(40.72%，P<0.05)。Abstract: Aiming at the water environment safety problems caused by antibiotics, improving the water quality safety guarantee function of constructed wetland, the effect of antibiotics on the purification capacity of it was studied. Constructing the up-vertical flow constructed wetland added antibiotics (CW-A) and the control constructed wetland without antibiotics addition (CW), the removal characteristics of multiple antibiotics and their effects on pollutant removal, plant growth characteristics and microbial community composition of constructed wetland were studied. The results showed that the removal rate of ciprofloxacin (CIP) was 96.03%, significant higher than that of sulfamethoxazole (SMX) (76.70%). CIP and SMX had no significant effect on COD and TP removal in constructed wetland (89.55% , 86.53% and 47.59% , 50.39%, P>0.05). Antibiotics caused damage to plant cells, resulting in a 20.63% reduction in biomass of plants in CW-A compared with plants in CW. High-throughput sequencing results showed that antibiotics could reduce the relative abundance of Chlorobaculum, Zoogloea, Pseudomonas and Acinetobacter in constructed wetland, resulting in a significantly lower TN removal rate in CW-A (34.82%) compared to CW (40.72%, P<0.05).
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Key words:
- constructed wetland /
- sulfamethoxazole /
- ciprofloxacin /
- plants /
- microbial community
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图 2 2组人工湿地出水中抗生素、COD、TP、NH4+-N、NO3−-N、TN值及去除率
Figure 2. Value and removal rate of antibiotics, COD, TP, NH4+-N, NO3−-N and TN in the constructed wetlands
图 3 人工湿地植物中酶活性变化
Figure 3. Changes in enzymes activities in constructed wetland plants
图 4 不同人工湿地中门、属水平微生物相对丰度，Pearson相关性分析与KEGG通路功能分析
Figure 4. Microbial relative abundance at phylum and genus levels in different constructed wetlands, Pearson correlation analysis and KEGG pathway function analysis
表 1 抗生素添加组和未添加组进水水质
Table 1. Water quality of the antibiotic-added and non-added groups mg·L−1
类别 COD TN NH4+-N NO3−-N TP CW-A 609.09±11.91 31.66±1.47 29.3±1.26 0.91±0.32 4.59±0.34 CW 571.77±19.32 30.99±1.57 30.16±1.66 0.78±0.23 4.74±0.37 
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表 2 人工湿地中微生物种群丰度和多样性分析
Table 2. Analysis of microbial population abundance and diversity in the constructed wetlands
样本 序列数 OTUs Ace Chao1 覆盖率/% Simpson Shannon CW 24 947 715 1 244.51 1 045.53 98.96 0.099 4.53 CW-A 24 333 976 1 390.38 1 299.22 98.87 0.074 4.01
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