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抗生素被大量地用于人和动物的疾病治疗，高达85%以上抗生素以原形或代谢物形式排入环境，严重威胁人类的健康[1]。四环素类抗生素是环境介质中抗生素残留的主要来源，相当高比例的四环素通过城市污水管网进入污水处理系统，继而在污泥中积聚。在污泥资源化处理过程中，有效降低四环素含量具有重要意义。
蚯蚓过腹处理城市生活污泥是一种已被广泛认可的处理技术[2]，能够显著提升污泥中脱氢酶的活性和放线菌、细菌与根瘤菌的丰度，加速有机物的降解，促进蚯蚓粪的腐殖质化，同时显著降低污泥中四环素和氟喹诺酮的抗性基因[3]。抗生素与蚯蚓有明显的互作效应，物料中阿苯达唑浓度达到5 mg·kg−1时显著影响蚯蚓的繁殖，当其浓度达10 mg·kg−1时，53%的蚯蚓死亡[4]。金霉素浓度的增加及暴露时间的延长导致蚯蚓体重下降，而可溶性蛋白含量显著上升[5]。
现有研究重点关注蚯蚓处理过程改变污泥性质特征以及抗生素对蚯蚓生长的影响，而蚯蚓对污泥中抗生素的消解效率、污泥中抗生素含量对蚯蚓处理污泥效果的影响鲜有报道。本研究以环境中广泛存在的四环素为研究对象，采用微宇宙实验法探究了蚯蚓吞食过腹污泥过程中对四环素的降解效果以及对污泥中大量营养元素赋存的影响特征，为蚯蚓处理污泥的产业化发展提供参考。
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供试药品为四环素TC(C22H24N2O8·HCl，96%)。供试污泥取自扬州市洁源污水处理厂，污水处理规模为15×106 m3·d−1，主体采用改良型A2/O处理工艺，四环素含量为2.66 mg·kg−1，自然晾晒脱水至含水率为70%，备用。污泥基本性质：总氮26.72 g·kg−1、总磷11.43 g·kg−1、总钾3.64 g·kg−1、速效钾0.65 g·kg−1、速效磷0.77 g·kg−1、铵态氮0.075 g·kg−1、硝态氮0.97 g·kg−1、有机碳194.14 g·kg−1，pH 6.01，电导率1.50 mS·cm−1。供试蚯蚓为赤子爱胜蚓(Eisenia foetida)，取自江苏省扬州农业环境安全技术服务中心蚯蚓繁育基地。蚯蚓3月龄，体重基本一致，平均体重为0.29 g。
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取500 g污泥置于大塑料桶内，按照浓度梯度分别加入抗生素贮备液，充分搅拌混匀后，再加入500 g污泥，继续搅拌混匀。先后4次加入污泥并充分搅拌。考虑蚯蚓对TCS的耐受情况及实际污染情况[6]，实验添加四环素的最高浓度为125 g·kg−1。分别设置0、5、25、125 mg·kg−1 等4个不同的四环素浓度梯度，染毒污泥制备好后，敞口静置2 d，让甲醇挥发完全。
取不同浓度的四环素染毒污泥2 kg放入塑料盒中(30 cm×20 cm×15 cm)，将蚯蚓放置在污泥表面(25 g·kg−1)，蚯蚓在光刺激下自行钻入污泥中。染毒污泥添加蚯蚓的4个处理依次为E0(0 mg·kg−1)、E5(5 mg·kg−1)、E25(25 mg·kg−1)和E125(125 mg·kg−1)。同时设置不添加蚯蚓的参照处理(静置处理)，依次为S0、S5、S25、S125。每个处理重复3次。
各处理置于室内，白天室温20~26 ℃，夜晚15~18 ℃。塑料盒的四周和底部用铝膜包裹，阻挡光线。塑料盒上方用透气的纱布覆盖，防止蚯蚓逃逸。每2 d采用称重法测定污泥含水率，用蒸馏水调节污泥含水量，保持湿度不变。
蚯蚓完全吞食染毒污泥形成蚯蚓粪(1次吞食，T1)后，如果没有新物料加入，会将蚯蚓粪当作物料继续吞食，形成新的蚯蚓粪(2次吞食，T2)。塑料盒中的污泥表面设置为高低分布，峰谷差5 cm，当表面的峰谷消失，可认为蚯蚓已经基本完全吞食1次物料。实验每天观察蚯蚓吞食情况，分别于0 d、14 d(T1)、24 d(T2)和32 d(T3)取样。采用6点网格法采取蚯蚓粪和蚯蚓样品，采取的污泥质量和蚯蚓数量一致。
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四环素含量采用高效液相色谱法[7-8]测定。取100目物料2 g于50 mL离心管中，加20 mL Na2EDTA-Mcllvaine-甲醇提取液，于25 ℃下机械振荡提取30 min，后于15 ℃离心10 min，收集上清液，残渣依次加20 mL和10 mL Na2EDTA-Mcllvaine-甲醇提取液，反复提取2次，合并上清液用HLB固相萃取小柱净化，10 mL甲醇洗脱后，用氮吹仪浓缩至1 mL，过0.22 μm滤膜，用高效液相色谱测定。
四环素降解率按式(1)计算。
式中：A为静置降解率；W0为四环素初始浓度，mg·kg−1；W1为四环素残留浓度，mg·kg−1。
样品风干后，加浓硫酸-双氧水消煮至澄清透明，采用靛酚蓝比色法测定全氮(TN)，钼锑抗比色法测定全磷(TP)，火焰光度计法测定全钾(TK)；采用硫酸-重铬酸钾外加热法测定有机碳(OC)；靛酚蓝比色法测定铵态氮(
${\rm{NH}}_4^ + $ -N)；采用氯化钾浸提，紫外分光光度计测定硝态氮(NO3-N)；采用0.5 mol·L−1 NaHCO3浸提，钼蓝比色法测定速效磷(AP)；采用NH4Ac浸提，火焰光度法测定速效钾(AK)；采用去CO2纯水浸提(水土比5∶1)直接测定电导率(EC)和pH[9]。 -
利用origin8.5软件对数据进行计算处理及绘图；用 SPSS19.0 软件对实验数据进行统计分析，采用单因素方差分析与多因素方差分析进行各数据组间的显著性检验。
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四环素浓度和静置时间显著影响污泥中四环素降解率。由图1可知，静置14 d后，各处理组四环素降解率为4%~8%，其中S125降解率最低；静置32 d后，各处理组四环素降解率为9%~11%。四环素降解率与时间呈正相关关系，随着静置时间的增加，各处理组降解率均有上升。与静置污泥相比，蚯蚓1次消解(14 d)四环素降解率提升了16%~45%；蚯蚓2次消解(24 d)形成的蚯蚓粪中四环素降解率提升了25%~47%；蚯蚓3次消解(32 d)形成的蚯蚓粪中四环素降解率提升了41%~60%。图1还表明，四环素降解率与时间呈正相关关系，与四环素浓度呈负相关关系。随着蚯蚓过腹时间的增加，抗生素降解率均有所上升。蚯蚓过腹能够显著提升污泥中四环素的降解率，这与前人研究[10-11]的结果基本一致。其原因可能是：蚯蚓通过对物料的吞咽与包被等机械作用、腔肠吸收和分解作用、代谢产物及其对微生物的影响促进环境中有机物的降解[12-13]；同时，蚯蚓肠道具备适宜的水分、中性以及富含氨基酸、小分子糖和脂肪酸类物质等环境，提升了物料中抗生素的降解率[14-15]。本研究发现，随四环素浓度的升高，其降解率在最初几天内呈现快速下降趋势，而后逐渐变缓。这是因为四环素具有抗菌作用，能够抑制微生物活性。四环素浓度越高，降解四环素的微生物的活性被抑制的可能性就越大，最终导致降解效果降低[16]。
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1)碳、氮、磷、钾元素全量变化特征。污泥蚓粪中碳氮磷钾全量受处理组、时间、浓度等单因素显著影响，同时也受处理组-时间、处理组-浓度、时间-浓度等交互作用的显著影响(表1)。随着蚯蚓处理污泥时间的增加，污泥中TN和OC含量显著降低(P<0.01)，TP和TK含量显著上升。四环素浓度对污泥中TN含量具有显著性影响(P<0.01)，添加四环素会导致污泥TN含量降低，且其浓度越高, TN下降趋势越明显。接种蚯蚓-时间交互作用显著影响TN和TK含量(P<0.01)，接种蚯蚓-浓度(P<0.01)和时间-浓度(P<0.05)交互作用显著影响TK含量。接种蚯蚓显著降低了污泥的TN和OC量，TK含量显著增加(P<0.01)。这可能是污泥在蚯蚓和微生物的共同作用下，使得有机物料发生分解，物料总质量下降，而磷、钾等矿物元素被相对浓缩，增加了处理后物料中的TP和TK含量[17]。蚯蚓吞食污泥后形成的污泥蚓粪中放线菌和真菌数量显著提高[18]，增加了对碳、氮的分解，导致污泥蚓粪中TN和OC等含量的降低。
2)氮、磷、钾元素有效态含量、pH及EC值的变化特征。本研究表明，接种蚯蚓显著增加了污泥中
${\rm{NH}}_4^ + $ -N、NO3-N、AP、AK(P<0.05)含量以及pH和电导率(EC)值(表2)。随着时间的增加，污泥中${\rm{NH}}_4^ + $ -N、${\rm{NO}}_3^ - $ -N、AP含量以及pH和EC值均显著上升。添加四环素可显著降低污泥中${\rm{NH}}_4^ + $ -N含量以及pH和EC值，四环素浓度越高，污泥pH越低，浓度为125 mg·kg−1时差异显著。处理组-时间交互作用对污泥中${\rm{NH}}_4^ + $ -N、${\rm{NO}}_3^{-} $ -N含量和EC值具有显著影响；处理组-浓度交互作用显著影响污泥中${\rm{NH}}_4^ + $ -N含量以及pH和EC值；时间-浓度交互作用对污泥中${\rm{NO}}_3^ - $ -N含量影响显著；处理组-时间-浓度交互作用显著影响污泥中${\rm{NH}}_4^ + $ -N和${\rm{NO}}_3^ - $ -N含量。蚯蚓过腹处理能够提升氨化作用和硝化作用，提高有机氮的矿化能力，增加过腹后物料的${\rm{NH}}_4^ + $ -N和NO3-N含量[19-20]。蚯蚓体腔中含有磷酸酶，能够促进磷的转化过程，增加AP含量[21-22]。蚯蚓过腹消解过程也会释放部分生物磷[23]，同时污泥蚓粪中含有大量的腐殖酸，它能与铝、铁等金属形成螯合物，使得难溶性磷得以释放出来，从而提高了AP的含量[24]。蚯蚓处理过程中污泥pH缓慢上升，可能是蚯蚓具有调节物料酸碱平衡能力[25]，其消化管壁两侧具有囊状钙腺，能排出碳酸盐和含钙物质，中和有机酸，从而达到调节物料酸碱平衡的作用[26]。蚯蚓过腹过程显著提升了污泥的EC值，其原因是蚯蚓过腹处理污泥促进了有机物分解，提高处理产物的矿化度[27]。 -
污泥中四环素的降解率与污泥理化性质相关性如表3所示，蚯蚓消解过程中，
${\rm{NH}}_4^ + $ -N、NO3-N、pH和EC值均与四环素降解率呈显著正相关关系。蚯蚓可以通过改变物料的理化性质，进而影响四环素的降解率[28-30]。氮形态是影响物料中四环素分解的重要因素。TRAN等[31]研究发现，高浓度${\rm{NH}}_4^ + $ -N提高物料中微生物的共代谢作用，继而有利于提高四环素的降解率。物料性质特征(如pH)也会影响四环素降解率[32-33]，当土壤pH由3增加到11时，土霉素、四环素和金霉素的去除率依次减少了21.01%、11.45%、17.3%[28]。刘娣等[34]研究发现，无论是短时间还是长时间污染, 土壤中土霉素、金霉素和四环素的含量与氮、磷、钾、有机质含量、pH和阳离子交换量均有显著的负相关关系，这可能是土壤中这些因素中的一种或几种综合作用引起了微生物降解四环素类抗生素能力提高的结果[35]，具体作用机制还须进一步研究。 -
1)静置32 d条件下，污泥中四环素的降解率为9%~11%。接种蚯蚓后，污泥中四环素降解率显著提升至5%~64%。污泥中四环素降解率与蚯蚓过腹处理时间呈正相关关系，与污泥中四环素浓度呈负相关关系。污泥中高浓度铵态氮和硝态氮含量以及较高pH均有利于四环素的降解。
2)蚯蚓过腹处理污泥形成污泥蚓粪后，总氮和有机碳含量显著降低，而铵态氮、硝态氮、速效磷、速效钾和总钾含量以及pH和EC值显著升高。
蚯蚓过腹处理对污泥中四环素降解及大量营养元素赋存的影响
Effect of earthworm swallowing on the tetracycline degradation and accumulation of macro-mineral element in sewage sludge
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摘要: 针对污泥中大量抗生素残留对环境的威胁和污泥资源化利用的瓶颈等问题，采用微宇宙实验手段研究了蚯蚓过腹处理污泥过程中四环素的降解特征和污泥蚓粪中大量营养元素的赋存特征。结果表明，污泥中的四环素降解率与处理时间呈正相关关系；室温静置32 d后，污泥中9%~11%的四环素发生降解。蚯蚓过腹处理下，污泥中四环素浓度与四环素降解率呈负相关关系，随着污泥中四环素浓度的增加，四环素降解率逐渐降低，蚯蚓过腹处理32 d后，污泥中四环素的降解率提升了45%~64%。蚯蚓过腹形成的污泥蚓粪中总氮和有机质含量显著减低，而铵态氮、硝态氮、速效磷、速效钾和总钾含量以及pH和电导率均显著升高；随着污泥中四环素浓度的增加，污泥蚓粪中总氮和氨氮含量以及pH和电导率呈显著降低趋势；污泥蚓粪中铵态氮和硝态氮含量、pH和电导率与四环素降解率均呈正相关关系。蚯蚓过腹处理能够显著提升污泥中四环素的降解率及污泥蚓粪中速效氮磷钾的含量。Abstract: In order to solve the environmental pollution problem that caused by large amount of residual antibiotics in the sludge and sludge resource utilization, the laboratory-controlled sludge microcosms was used to study the effect of earthworm swallowing on the tetracycline degradation and accumulation of macro-mineral element in sewage sludge. The results showed that the degradation rate of tetracycline in sludge was positively correlated with treatment time. After 32 days static treatment (no adding earthworms to sludge) at indoor temperature, only 9%~11% tetracycline was degraded. Under the earthworms digestion treatment (adding earthworms to sludge), the tetracycline concentration was negatively correlated with its degradation rate. With the increase of the concentration of tetracycline in sludge, its degradation rate decreased. The degradation rate of tetracycline under the earthworm digestion treatment increased by 45%~64%. The total nitrogen and organic matter content in the vermicompost significantly decreased, while the ammonium nitrogen, nitrate nitrogen, available phosphorus, available potassium and total potassium content, pH and EC significantly increased. With the increase of tetracycline concentration in sludge, the total nitrogen and ammonia nitrogen content, pH and EC significantly decreased. The ammonium nitrogen, nitrate nitrogen, pH and EC value in the vermicompost were positively correlated with the degradation rate of tetracycline. In summary, the treatment of adding earthworms to sludge can significantly improve the degradation rate of tetracycline in sludge and the available nutrients in vermicompost.
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图 1 静置处理和蚯蚓过腹处理对污泥四环素降解率的影响
Figure 1. Effects of static and earthworm digestion treatments on the degradation rate of tetracycline in sludge
表 1 污泥碳、氮、磷、钾全量变化特征
Table 1. Variation characteristics of organic carbon, total nitrogen, phosphorus and potassium contents in sludge
g·kg−1 项目 处理方式 总氮 总磷 总钾 有机碳 实验结果 处理组S 23.406a 12.290a 3.832b 166.821a 处理组E 20.051b 12.551a 4.039a 146.781b 处理时间14 d 23.199a 12.078a 3.550b 163.503a 处理时间32 d 20.157b 12.763b 4.321a 150.092b 四环素浓度0 mg·kg−1 25.296a 12.796a 3.750b 159.108a 四环素浓度5 mg·kg−1 21.629b 12.117a 4.040ab 161.769a 四环素浓度25 mg·kg−1 20.202b 12.220a 3.840ab 155.574a 四环素浓度125 mg·kg−1 19.808b 12.548a 4.170a 150.783a 数据分析 处理组 ** NS ** ** 处理时间 ** * ** ** 四环素浓度 ** NS NS NS 处理组-处理时间 ** NS ** NS 处理组-四环素浓度 NS NS ** NS 处理时间-四环素浓度 NS NS * NS 处理组-处理时间-四环素浓度 NS NS NS NS 注：表中同一列相同影响因子后的不同小写字母表示同一影响因子下不同处理间差异显著(P<0.05)；NS表示无显著差异；*表示P<0.05；**表示P<0.01。 
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表 2 污泥氮、磷、钾元素有效态含量、pH及电导率的变化特征
Table 2. Variation characteristics of available nitrogen, phosphorus and potassium contents, pH and EC in sludge
项目 处理方式 铵态氮/
(g·kg−1)硝态氮/
(g·kg−1)速效磷/
(g·kg−1)速效钾/
(g·kg−1)pH 电导率/
(mS·cm−1)实验结果 处理组S 0.575b 0.718b 0.778b 0.616a 7.377a 1.696b 处理组E 2.384a 2.063a 1.047a 0.650a 6.390b 4.243a 处理时间14 d 0.208b 1.226b 0.802b 0.654a 6.737b 2.793b 处理时间32 d 2.750a 1.555a 1.023a 0.612a 7.031a 3.148a 四环素浓度0 mg·kg−1 1.586a 1.417a 0.877a 0.653a 6.959a 3.216a 四环素浓度5 mg·kg−1 1.348a 1.372b 0.849a 0.592a 6.922a 2.892b 四环素浓度25 mg·kg−1 1.449a 1.370b 0.951a 0.645a 6.866a 2.893b 四环素浓度125 mg·kg−1 1.535a 1.402b 0.972a 0.641a 6.787b 2.880b 数据分析 处理组 ** ** ** * ** ** 处理时间 ** ** ** NS ** ** 四环素浓度 ** NS NS NS ** ** 处理组-处理时间 ** ** NS NS NS ** 处理组-四环素浓度 ** NS NS NS ** ** 处理时间-四环素浓度 NS ** NS NS NS NS 处理组-处理时间-四环素浓度 ** ** NS NS NS NS 注：表中同一列相同影响因子后的不同小写字母表示同一影响因子下不同处理间差异显著(P<0.05)；NS表示无显著差异；*表示P<0.05；**表示P<0.01。
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表 3 蚯蚓消解污泥过程中四环素降解率和污泥理化性质相关系数
Table 3. Correlation coefficients between tetracycline degradation rate and sludge physical and chemical properties during the earthworm digestion process
处理组 TN TP TK OC ${\rm{NH}}_4^ + $ -N
${\rm{NO}}_3^ - $ -N
AP AK pH EC S 0.078 0.277 0.211 −0.049 0.501* −0.580* 0.151 −0.325 0.662** 0.300 E −0.34 0.117 0.431 −0.298 0.798** 0.599** 0.294 0.417 0.573** 0.515* 注：*表示P<0.05；**表示P<0.01。
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